Salmonellose Richtlijn
Samenvatting
Verwekker: Salmonella-bacteriën
Besmettingsweg: Via besmet voedsel, water en contact met (huis)dieren
Incubatietijd: Meestal 12 tot 96 uur (mediaan 45 uur)
Besmettelijke periode: Van begin tot eind van symptomatische periode
Maatregelen:
- Meldingsplicht groep B2 bij twee of meer gevallen van acute voedselvergiftiging in 24 uur met sterke verdenking op een gemeenschappelijke bron (cluster/uitbraak) en bij een ongewoon aantal zieken in een instelling (Artikel 26 Wpg).
- Bronopsporing op indicatie, i.s.m. NVWA.
- Hygiënemaatregelen, arbeidsrelevante maatregelen en wering op indicatie.
Symptomen: buikkrampen, misselijkheid, braken en diarree, koorts, hoofdpijn en spierpijn
Doel en doelgroep
Deze richtlijn is ontwikkeld voor zorgprofessionals werkzaam binnen de infectieziektebestrijding. De primaire doelgroepen zijn GGD- en LCI-professionals. De richtlijn beschrijft duidelijke adviezen, taken en verantwoordelijkheden en vormt een basis voor het nemen van geïnformeerde beslissingen en het maken van beleid in de praktijk. De zorgprofessional kan de richtlijn ook gebruiken voor het bijhouden en vergaren van kennis. De uitvoering van de richtlijn overstijgt institutionele en professionele domeingrenzen en is bedoeld voor het gebruik binnen diverse sectoren van de gezondheidszorg. Voor meer informatie zie Totstandkoming LCI-richtlijnen.
Versiebeheer
Vastgesteld LOI: 25 juni 2024. Publicatie: 8 juli 2024
De richtlijn is herzien onder leiding van Edwin Slok en Linda Smid (LCI/RIVM). De veterinaire paragrafen zijn herzien door Lapo Mughini-Gras (Z&O/RIVM), in samenwerking met Ife Slegers-Fitz-James en Mauro de Rosa (NVWA). De arbeidsgerelateerde paragrafen zijn herzien door Marieke Wijffels-de Groot, bedrijfsarts i.o (LCI/RIVM).
Nieuw en anders ten opzichte van de oude richtlijn:
- De incubatieperiode is aangepast naar meestal 12 tot 96 uur (mediaan 45), dit was 6 tot 72 uur.
- Ziekteverschijnselen: informatie toegevoegd over invasieve non-typhoidale salmonellose.
- Besmettingsweg: ingedeeld in direct en indirect. Toegevoegd: transmissie kan ook plaatsvinden via mest van besmette dieren, vervolgens op het land of in het water, en van daaruit op het voedsel belanden (bijvoorbeeld door bemesten en besproeien van groenten en fruit). In een enkel geval is transmissie via moedermelk beschreven.
- Besmettelijkheid: informatie toegevoegd over de overleving in de omgeving.
- Herziening van risicogroepen a.d.h.v. recente literatuur (verhoogde kans op infectie en verhoogde kans op ernstig beloop).
- Toevoeging van een zwangerenparagraaf met informatie over intra-uteriene infecties.
- Epidemiologie is geactualiseerd.
- Algemene preventieve maatregelen: preventieve adviezen aangevuld met het vermijden van consumptie van ongepasteuriseerde (zuivel)producten, voeren van rauw vlees (ook na invriezen) aan honden en katten vermijden.
- Bronopsporing: toelichting over de werkwijze van de NVWA bij verdenking op van voedsel als potentiële bron.
- Maatregelen: verwijzing naar hygiënische maatregelen zoals beschreven in de handleiding Maatregelen ter voorkoming van fecaal-orale overdracht.
- Voor de behandeling wordt verwezen naar de SWAB richtlijn antimicrobiële therapie voor acute infectieuze diarree, 2023.
- Het hoofdstuk Diagnostiek is herzien (vastgesteld NVMM: 5 juni 2024).
- Arbeidsgerelateerde aspecten zijn herzien.
- Veterinaire paragrafen zijn toegevoegd.
Ziekte & Besmettelijkheid
Verwekker
In deze richtlijn worden salmonellosen besproken die niet worden veroorzaakt door Salmonella Typhi of Salmonella Paratyphi. Zie hiervoor de LCI-richtlijn Buiktyfus & Paratyfus.
De overige leden van het genus Salmonella worden aangeduid als ‘non-typhoidale of non-typhoidale Salmonellae’ (NTS). Hiervoor is gekozen omdat S. Typhi en S. Paratyphi een tyfeuze ziekte (systemische infectie met bacteriëmie) veroorzaken en non-typhoide Salmonellae meestal een zelflimiterende gastro-enteritis veroorzaken.
Salmonella is een genus van de order Enterobacterales. Het is een facultatief anaerobe gramnegatieve staaf die geen sporen vormt. Salmonella kan worden onderverdeeld in twee species, meerdere subspecies en ruim 2500 serotypen (of serovars) op grond van verschillen in biochemische omzettingen en de O- en H-antigenen (WHO 2018). Verreweg de meeste voor de mens pathogene Salmonella-serotypen behoren tot serotypen van species enterica, subspecies enterica. De serotypen worden vernoemd naar de plaats of omgeving van herkomst: bijvoorbeeld S. Panama, S. Manchester (Brenner 2000). In het verleden werden serotypenamen ook wel afgeleid van de bron/gastdiersoort, bijvoorbeeld S. Typhimurium bij muisachtigen).
Pathogenese
Salmonella komt het lichaam binnen via het maagdarmstelsel. Na inname inactiveert het maagzuur het merendeel van de bacteriën, maar bij inname van sommige voedingsmiddelen functioneert de bufferfunctie van het maagzuur minder optimaal. Na het passeren van de maag worden de Salmonella-bacteriën in de dunne en dikke darm opgenomen door zowel enterocyten als M (‘microfold’)-cellen. Dit zijn gespecialiseerde cellen van de darmwand die contact hebben met zowel de darminhoud als cellen van het immuunsysteem. De bacterie heeft mechanismen waardoor deze kan overleven in zowel fagocytaire (macrofagen) als non-fagocytaire cellen, onder andere door overleving in vacuolen die niet fuseren met lysosomen (Fierer 2022). Vanuit de darm vindt verspreiding plaats naar lymfoïd weefsel in de darmwand en incidenteel via de bloedbaan naar andere organen. De mucosa van zowel de dunne als de dikke darm wordt geïnvadeerd door neutrofiele granulocyten. Gastro-intestinale verschijnselen worden veroorzaakt door zowel uitgebreide infiltratie van enterocyten als door toxische producten die worden uitgescheiden door de granulocyten. Een eventuele rol van enterotoxinen is vooralsnog onduidelijk (Pegues and Miller 2019).
Incubatieperiode
Meestal 12 tot 96 uur (mediaan 45 uur). Echter, incubatieperioden van >4-6 dagen zijn niet ongebruikelijk en kunnen in 5% van de gevallen 7 dagen of langer duren (Eikmeier 2018). De duur van de incubatieperiode is onder meer afhankelijk van de productklasse, het serotype en de setting van de uitbraak (Eikmeier 2018).
Veterinair
Incubatieperiode bij dieren
In de meeste gevallen zijn dieren alleen asymptomatische dragers van Salmonella en is een incubatieperiode niet van toepassing. Slechts enkele Salmonella-serotypen veroorzaken klinische salmonellose bij gezonde dieren en hebben doorgaans een beperkt aantal gastheersoorten (Bijv. S. Gallinarum bij pluimvee, S. Choleraesuis bij varkens, S. Abortusovis bij kleine herkauwers, S. Dublin bij runderen en S. Typhimurium bij paarden). Kalveren kunnen bijvoorbeeld wel ziek worden met een korte incubatietijd (diarree ontstaat meestal binnen 48 uur na blootstelling) (Costa 2012).
Ziekteverschijnselen
Infecties met non-typhoidale Salmonella spp. veroorzaken een gastro-enteritis die bij het begin van de symptomen klinisch niet te onderscheiden is van gastro-enteritis veroorzaakt door andere verwekkers. De ziekte wordt gekenmerkt door het plotseling ontstaan van buikkrampen, diarree (met soms macroscopisch bloed) en koorts na inname van besmet voedsel of water. Soms ook bijkomende misselijkheid en braken. Naast de gastro-intestinale klachten kunnen hoofdpijn en spierpijn optreden. De gastro-intestinale verschijnselen duren 3 tot 7 dagen en gaan meestal vanzelf over, de koorts verdwijnt meestal binnen 72 uur (Healy and Bruce 2019).
De ernst van de ziekte hangt samen met het serotype, de hoeveelheid geïnoculeerde bacteriën en gastheerfactoren. Bij risicogroepen zoals zuigelingen en ouderen kan aanhoudende diarree leiden tot dehydratie en kan een ziekenhuisopname noodzakelijk zijn. Daarnaast ontwikkelt 1 tot 2% van de patiënten met een Salmonella-infectie een reactieve artritis.
In een klein gedeelte (<5%) van de gevallen van infectie met non-typhoidale Salmonella-species treedt een bacteriëmie op of kan zelfs een tyfeus ziektebeeld gezien worden (Leinert 2021, Eckerle 2010). Bij sommige serotypen zoals S. Dublin (in Nederland vaak bij runderen en soms bij varkens) en S. Choleraesuis (al jaren niet meer voorkomend in Nederland) komt dit relatief vaak voor. Het betreft hier de groep ‘invasieve non-typhoidale Salmonellae’. Uitbreiding naar de bloedbaan kan leiden tot complicaties zoals endocarditis, mycotische aneurysmata, infectie van vaatprotheses, septische artritis, osteomyelitis, meningitis en urologische infecties (Leinert 2021, Marchello 2022).
In Nederland steeg het aandeel invasieve infecties tussen 2005 en 2018 significant (Mughini-Gras 2020). Met name serovars Dublin, Panama en Poona laten een relatief hoge fractie invasieve infecties zien.
Over de periode 1971-2019 bedroeg wereldwijd de gemiddelde case fatality rate (CFR) van invasieve non-typhoidale salmonellose ongeveer 14,7% (95% CI 12,2–17,3), in Europa was dit ongeveer 10% met het hoogste percentage bij personen ouder dan 15 jaar (Marchello 2022).
Arbo
Ziekteverschijnselen in relatie tot arbeid
Infecties met non-typhoidale Salmonellae geven vaak weinig en slechts kortdurend aanleiding tot beperkingen in het werk. Er zijn wel werkzaamheden die met een non-typhoidale Salmonellae niet mogen worden verricht (EG 2004); zie de paragraaf 'Wering van werk'. Bij de minderheid van de besmettingen ontstaat een bacteriëmie waardoor, ook mede afhankelijk van de aard van complicaties, langdurige beperkingen ten aanzien van werk kunnen optreden.
Veterinair
Ziekteverschijnselen bij dieren
In de meeste gevallen zijn dieren asymptomatische dragers (Hoelzer 2011). Dragende dieren zijn chronisch geïnfecteerd en kunnen met tussenpozen Salmonella via de feces uitscheiden en in het milieu verspreiden (Bjelland 2020, Dec 2022, Meletiadis 2022). Dragende dieren kunnen een klinische ziekte ontwikkelen wanneer de immuunfunctie wordt aangetast of als er gelijktijdig een infectie met een andere ziekteverwekker optreedt. Jonge dieren ontwikkelen in geval van klachten voornamelijk enteritis en/of sepsis. Bij volwassen dieren is enteritis het meest voorkomend. Salmonella bij pluimvee is lastig te herkennen. Oudere dieren worden meestal niet ziek (zijn asymptomatisch drager), terwijl de infectie bij jonge kuikens (tot 10 dagen oud) leidt tot sterfte.
Natuurlijke immuniteit
Salmonella kan intracellulair overleven in macrofagen, hierdoor kan de antigeenpresentatie uitblijven of verminderd zijn. Er is weinig bekend over de relatieve rol van cellulaire en humorale respons bij de afweer tegen Salmonella (Pegues and Miller 2019). Omdat herinfectie kan optreden, wordt aangenomen dat een infectie met een non-typhoidale Salmonella geen of slechts beperkte kruisbescherming biedt tegen infectie met andere serotypen.
Reservoir
Vrijwel alle dieren kunnen drager zijn van Salmonella, maar de belangrijkste reservoirs van de Salmonella-stammen die mensen infecteren zijn (landbouw)huisdieren en sommige wilde dieren die Salmonella kunnen uitscheiden in mest, urine, melk of eieren.
Veterinair
Dierlijke reservoirs
Salmonella komt relatief veel voor bij pluimvee, zoals vleeskuikens, leghennen en kalkoenen. Ook andere landbouwhuisdieren, zoals varkens en in mindere mate runderen, vormen een reservoir voor Salmonella. Daarnaast komt de bacterie ook regelmatig voor bij andere diersoorten, zoals knaagdieren, reptielen, katten en honden. Zie ook de paragraaf Voorkomen in Nederland bij dieren.
Besmettingsweg
Via besmet voedsel, water en contact met besmette (huis)dieren.
Indirect
Ongeveer 85% van de Salmonella-infecties treedt op door consumptie van besmet voedsel zoals rauwe of onvoldoende verhitte eieren en vleesproducten, ongepasteuriseerde zuivelproducten en rauwe groenten en fruit. De hoeveelheid die geconsumeerd wordt, de bereiding en mate van verhitting spelen een belangrijke rol bij de besmetting. Door inadequate hygiënische maatregelen bij de voedselbereiding kunnen nagenoeg alle voedingsmiddelen worden gekruiscontamineerd met Salmonella (Mkangara 2023).
Een andere transmissieroute is via contact met besmette (huis)dieren (onder andere reptielen (Mughini Gras 2016), vogels), water of een besmette omgeving (bijvoorbeeld zandbakken) (Doorduyn 2006). Via mest van besmette dieren kan de bacterie terechtkomen op het land of in het water, en van daaruit op het voedsel belanden (bijvoorbeeld door bemesten en besproeien van groenten en fruit).
Direct
Overdracht van mens naar mens speelt slechts een zeer kleine rol. In enkele gevallen kan dit echter een rol spelen, zowel bij sporadische cases als bij uitbraken, bijvoorbeeld binnen gezinnen of in kwetsbare groepen met een minder goed hygiënebesef. In een enkel geval is transmissie via moedermelk beschreven.
Veterinair
Relevante transmissieroutes bij dieren
Dieren kunnen Salmonella op elkaar overdragen via direct contact en door contact met mest van besmettelijke dieren. De salmonellabacterie kan buiten het dier lang in leven blijven, waardoor de omgeving ook voor de dieren een bron van besmetting kan vormen. Tussen dierhouderijen wordt Salmonella vaak overgedragen door aankoop van (besmette) dieren, in- en uitscharen, aanvoer van (besmette) mest en via mestresten die door mensen, transportmiddelen, gereedschap, enzovoorts worden meegebracht. Ook met besmette mest bevuild water en voer, inclusief grondstoffen, kunnen een bron van besmetting voor de dieren zijn.
Kippen en eenden kunnen Salmonella Enteritidis transovarieel overdragen op 1-7% van hun eieren. Tijdens de slacht kunnen karkassen in contact komen met feces, waardoor het vlees van oorspronkelijk niet-besmette dieren door kruisbesmetting besmet kan raken met Salmonella. De kruisbesmetting kan ook plaatsvinden verder in de voedselketen of thuis in de keuken.
Besmettelijke periode
Vanaf het begin tot eind van de symptomatische periode. Salmonella wordt uitgescheiden door patiënten in de symptomatische periode (Pegues and Miller 2019). De uitscheidingsduur bij volwassenen varieert van enkele dagen tot weken. Bij zeer jonge kinderen (<1 jaar) kan de uitscheiding tot 6 maanden oplopen (Leinert 2021). Chronisch dragerschap komt afhankelijk van het serotype voor bij <1% van de volwassenen tot 5% van de kinderen onder de leeftijd van 5 jaar (Onwuezobe 2012, Pegues and Miller 2019).
Veterinair
Besmettelijke periode bij dieren
Dieren kunnen herstellen van salmonellose zonder drager te worden, maar een deel daarvan wordt wel chronisch drager. Er niet eenduidig vastgesteld hoelang dieren Salmonella blijven uitscheiden. Daarnaast wordt Salmonella intermitterend uitgescheiden. Bij pluimvee komt veel Salmonella voor zonder dat volwassen dieren symptomen hebben.
Besmettelijkheid
De kans op klachten is gerelateerd aan de hoeveelheid ingenomen bacteriën. Daarnaast is de infectieuze dosis bij levensmiddelen sterk afhankelijk van het type levensmiddel. Vooral bij het nuttigen van vet voedsel (bijvoorbeeld chocolade) zijn slechts 101-102 bacteriën nodig om ziekteverschijnselen te veroorzaken. Bij normale hygiënische maatregelen speelt directe overdracht van mens op mens slechts een zeer kleine rol.
Diagnostiek
Met medewerking van de NVMM. Vastgesteld 5 juni 2024.
Microbiologische diagnostiek
Directe diagnostiek
Bij gastro-enteritisklachten is diagnostiek op feces aangewezen. Detectie van Salmonella door middel van NAAT (vaak als onderdeel van een symptoom-gebaseerd panel) heeft de voorkeur als screeningstest vanwege snelheid en sensitiviteit. Bij een positieve NAAT wordt alsnog een kweek ingezet om gevoeligheidsbepaling en (sero)typering te kunnen verrichten. Bij een verdenking op een gedissemineerde infectie is het van belang om bloedkweken en materiaal van de verdachte locaties zoals abcesvocht, gewrichtspunctaat, botbiopten of liquor af te nemen voor kweek.
Salmonella spp groeien op standaard kweekmedia, maar voor feceskweek worden speciale platen gebruikt om de groei van andere darmflora te remmen en kolonies van Salmonella een herkenbaar uiterlijk te geven. Verdachte kolonies kunnen worden geïdentificeerd tot speciesniveau door middel van Maldi-TOF, maar gezien de voor de mens pathogene Salmonella-soorten serovars van S. enterica subspecies enterica zijn, wordt verdere determinatie dmv serotypering gedaan. De meeste laboratoria serotyperen door middel van een basis set antistoffen tegen de O- en H-antigenen en het Vi-antigeen, waarmee het mogelijk is om snel Salmonella Typhi, Paratyphi A/B/C, Enteritidis, Typhimurium en Choleraesuis met redelijke zekerheid te onderscheiden van andere serovars. Het is van belang dat deze uitslagen snel bekend zijn, omdat ziekte door S. Typhi en Paratyphi A/B/C meldingsplichtig (categorie B2) is. Ook moeten laboratoria in het geval van S. Typhi extra maatregelen nemen om besmetting van medewerkers te voorkomen. Verdere (sero)typering wordt door het referentielaboratorium (RIVM) gedaan (zie ‘Typering voor bron- en contactonderzoek’).
Indirecte diagnostiek
Niet van toepassing.
Typering voor bron- en contactonderzoek
Medisch-microbiologische laboratoria worden verzocht om Salmonella-isolaten naar het RIVM te sturen in het kader van kiemsurveillance. Het RIVM typeert alle Salmonella-isolaten routinematig met whole genome seqeuncing (WGS). Hiermee worden clusters en uitbraken geïdentificeerd, waarna bronopsporing kan plaatsvinden in opdracht van en/of in samenwerking met GGD’en. Ook wordt WGS-data van isolaten uit humane ziektegevallen gedeeld en vergeleken met isolaten geïsoleerd (door Wageningen Food Safety Reserach in opdracht van de NVWA) uit voedsel om zo tot snellere bronopsporing te komen.
Niet-microbiologische diagnostiek
Niet van toepassing.
Veterinair
Diagnostiek bij dieren
Salmonellose bij dieren kan worden bevestigd met behulp van mest- of bloedonderzoek dat vergelijkbaar is met de humane microbiologische directe diagnostiek. Raadpleeg hierover het veterinaire dossier Salmonellose van de Gezondheidsdienst voor Dieren (GD).
Monsters die genomen worden voor de verplichte monitoring van pluimvee op Salmonella, dienen getest te worden in een daarvoor erkend laboratorium.
Risicogroepen
Verhoogde kans op infectie
De kans om een infectie met Salmonella op te lopen is verhoogd in geval van (CDC 2022, Crump 2015, Guillier 2021):
- verminderde maagzuursecretie (bij zuigelingen, ouderen, pernicieuze anemie, antacida, H2-blokkers, protonpompremmers, na maagoperaties);
- verstoring van de normale darmflora (antibioticumgebruik, darmchirurgie; inflammatoire darmziekten);
- diverse chronische ziekten en medicijngebruik (bijvoorbeeld DM, maligniteiten, hart- en vaatziekten, alcoholmisbruik, auto-immuunziekten en corticosteroïdgebruik).
Arbo
Arbeidsgerelateerde risicogroepen
Werknemer als risicoloper
Non-typhoidale Salmonellae valt onder risicoklasse 2 van de biologische agentia (Klein 2012) (EG 2000). Beroepsmatig wordt risico gelopen in sectoren waarin met levende dieren en mest wordt gewerkt en de voedselverkoop. Dit risico geldt in mindere mate voor de gezondheidszorg en zorginstellingen, tenzij er onvoldoende hygiënemaatregelen worden getroffen (Duijster 2019). Expats en reizigers lopen risico wanneer zij verblijven in endemische gebieden met gebrekkige keukenhygiëne/sanitaire voorzieningen (Pires 2014).
Werknemer als risicovormer
Door kruiscontaminatie kunnen besmette medewerkers betrokken bij voedselbereiding en cliënten/patiëntenzorg verspreiding veroorzaken (zie paragraaf 'Wering van werk').
Veterinair
Risicodieren
Vatbaarheid van dieren voor Salmonella-infectie hangt af van verschillende factoren zoals de leeftijd van het dier, hoe het dier wordt gehouden, de gezondheidstatus van het dier, het seizoen, enzovoorts.
Verhoogde kans op ernstig beloop
Een verhoogde kans op een ernstig beloop (bacteriëmie) is aanwezig bij (CDC 2022, Crump 2015, Feasey 2014, Fierer 2022):
- personen ouder dan 65 jaar;
- kinderen jonger dan 5 jaar;
- immuungecompromitteerde patiënten (onder andere patiënten met hiv en een CD4-getal <200/mm3, corticosteroïdgebruik, chronisch granulomateuze ziekte, hematologische maligniteiten, chemotherapie en na beenmerg- en orgaantransplantatie);
- hemoglobinopathieën: sikkelcelziekte en thalassemie major;
- patiënten met systemische lupus erythematosus;
- patiënten met vaatwandafwijkingen (onder meer aandoeningen van hartkleppen, vaatprothesen);
- patiënten met anatomische afwijkingen van gal- of urinewegen (onder meer stenen, schistosomiasis).
Zwangerschap
Verhoogd risico bij zwangerschap
Intra-uteriene infecties zijn zelden beschreven in de literatuur, de meerderheid wordt veroorzaakt door opstijgende infecties vanuit het genitale gebied en enkele ten gevolge van een bacteriemie (Mollo 2021). In 4% van de gevallen van gastro-enteritis zou er mogelijk transplacentaire passage van NTS kunnen optreden tijdens een bacteriemie (Delcourt 2019). In de beschreven casuïstiek worden ernstige complicaties gerapporteerd, waaronder neonatale sepsis, spontane abortus en fatale uitkomsten voor de foetus (Delcourt 2019, Mollo 2021).
Epidemiologie
Verspreiding in de wereld
Gastro-enteritis door non-typhoidale Salmonella is endemisch in de gehele wereld (Marchello 2022). Het is wereldwijd een van de belangrijkste oorzaken van bacteriële diarree met naar schatting jaarlijks ongeveer 94 miljoen gevallen van gastro-enteritis en 155.000 sterfgevallen (Majowicz 2010). Uitbraken kunnen het aantal besmettingen snel opdrijven, met name onverwachte en daarmee relatief laat geïdentificeerde besmetting van een voedingsproduct dat voorafgaand aan consumptie niet meer verhit hoeft te worden, kan een enorme uitbraak veroorzaken. Dit gebeurde bijvoorbeeld met gerookte zalm in 2012 die besmet bleek met S. Thompson. Daardoor verdubbelde in dat jaar het aantal zieken door non-typhoidale Salmonella.
Voorkomen in Nederland
Inzicht in de trend van salmonellose wordt verkregen via kiemsurveillance die door het Centrum Infectieziektebestrijding (CIb) binnen het RIVM wordt uitgevoerd in samenwerking met de medisch microbiologische laboratoria. De geschatte dekkingsgraad van deze surveillance op basis van de deelnemende streeklaboratoria is 64% van de Nederlandse bevolking (voor laboratoriumbevestigde salmonellose). Sinds 2021 worden alle Salmonella-isolaten in silico geserotypeerd op basis van analyse van het hele genoom, bepaald door whole genome sequencing (WGS). WGS-data wordt ook gebruikt om de Salmonella-isolaten verder te typeren voor monitoring en om uitbraakonderzoek en brononderzoek te verrichten.
Sinds 2015 is in Nederland de daarvoor continu dalende trend in Salmonella-infecties bij de mens gestabiliseerd. Het totaal aantal geschatte gediagnosticeerde salmonellosegevallen was in 2022 met 1290 gevallen (geschat o.b.v. 827 laboratoriumbevestigde gevallen in de kiemsurveillance) hoger dan in 2020 (n=888) en 2021 (n=1062) maar nog niet op hetzelfde niveau als voor de COVID-19-pandemie (langjarig gemiddelde 2016-2019 is 1595) (Franz 2022). De incidentie van serotype Enteritidis is gestegen vanaf 2015, met de meeste cases gedurende de zomer en in de leeftijdsgroep 15-59 jaar (Chanamé Pinedo 2022).
De meest voorkomende serotypen als veroorzaker van humane salmonellose zijn Enteritidis (29%), Typhimurium (10%) en monofasische Typhimurium (8%) (Franz 2022).
Arbo
Meldingen van beroepsgerelateerde infecties
Indien een ziekte (waarschijnlijk) is opgelopen tijdens de beroepsuitoefening dan moet dit door een bedrijfsarts worden gemeld bij het Nederlands Centrum voor Beroepsziekten (NCvB). Er zijn in de periode van 2004 tot april 2024 twee meldingen binnen gekomen van salmonellose als beroepsziekte bij het NCvB. Het NCvB heeft te maken met onderrapportage; daarnaast zal het ziektebeeld vaak niet in verband worden gebracht met werkzaamheden.
Veterinair
Voorkomen in Nederland bij dieren
Circa 2% van Nederlandse leghennenkoppels en circa 1% van Nederlandse vleeskuikenkoppels is besmet met de twee meest voorkomende Salmonella-serotypen die mensen infecteren, S. Enteritidis en S. Typhimurium, en ongeveer 2% van varkenskarkassen is besmet. Ondanks deze relatief lage besmettingspercentages zijn pluimvee en varkens, door de grote hoeveelheden dierlijke producten die worden geconsumeerd, belangrijke bronnen voor humane salmonellose. De afgelopen jaren waren varkens consistent de belangrijkste bron van humane salmonellose (ongeveer 30%). Echter, in 2022 vormden infecties waarvan de bron niet kon worden geschat of die in het buitenland waren opgelopen voor het eerst het belangrijkste aandeel in humane salmonellose (28% t.o.v. 8% in 2021 en gemiddeld 16% in de periode 2012-2020), gevolgd door leghennen/eieren (in 2022 19%, wat overeenkomt met het langjarig gemiddelde). Het wegvallen van varkens als belangrijkste bron is in lijn met een gedaalde incidentie van S. Typhimurium en de monofasische variant. Zie ook de Staat van Zoönosen.
Preventie
Immunisatie
Er is geen humaan vaccin beschikbaar.
Veterinair
Immunisatie bij dieren
Er zijn meerdere levende verzwakte Salmonella-vaccins voor pluimvee in gebruik, merendeels voor S. Enteritidis en S. Typhimurium. Alle vaccins moeten een test beschikbaar hebben die onderscheid kan maken tussen de Salmonella-stam van het vaccin en de veldstammen.
Het merendeel van het legpluimvee wordt gevaccineerd tegen Salmonella Enteritidis en S. Typhimurium. Slachtpluimvee wordt vaak niet oud genoeg om een effectieve enting te kunnen krijgen.
Algemene preventieve maatregelen
Beheersing van de risico's wordt hoofdzakelijk geborgd door preventie (toepassing van goede hygiënepraktijken en HACCP-procedures). De Nederlandse Voedsel en Warenautoriteit (NVWA) houdt toezicht op naleving van de relevante wet- en regelgeving. Daarnaast is het belangrijk dat burgers de nodige (keuken)hygiëne in acht nemen bij diercontact en bereiding van voedsel om besmetting met Salmonella zo veel als mogelijk te beperken.
Een aantal algemene preventieve maatregelen met betrekking tot overdracht van Salmonella zijn:
- handhygiëne na toilet;
- toepassen handhygiëne voor en na voedselbereiding;
- goed verhitten van levensmiddelen met een relatief hoge kans op besmetting door Salmonella: eieren en vlees, met name van varkens en kip;
- consumptie van ongepasteuriseerde (zuivel)producten vermijden;
- het voeren van rauw vlees (ook na invriezen) aan honden en katten vermijden;
- handen wassen na diercontact (kinderboerderijdieren en huisdieren waaronder reptielen zoals schildpadden, slangen, hagedissen);
- voorlichting over hygiënische procedures aan personen die voedsel bereiden/verstrekken in (zorg-)instellingen;
- voorlichting over hygiëne aan reizigers (zie LCR-Algemene reizigersfolder);
- reductie van Salmonella-besmetting van levensmiddelen door maatregelen in landbouw en voedselproductie, zie ook de paragraaf 'Preventieve maatregelen bij dieren'.
Arbo
Preventieve maatregelen op het werk
Volgens het Arbeidsomstandighedenbesluit moet een werkgever als onderdeel van de Risico-Inventarisatie en -Evaluatie de blootstelling aan biologische agentia beoordelen en hier voorlichting over geven en toezicht op bescherming houden (Overheid 2020). De werknemer moet hierbij worden voorgelicht over transmissierisico, het belang van hygiëne (met name handhygiëne) en juiste toepassing van sectorafhankelijke persoonlijke beschermingsmiddelen en hygiënerichtlijnen (RIVM 2024). De persoonlijke beschermingsmiddelen spelen met name een rol in branches waar met dieren of in potentie besmet/verontreinigd materiaal wordt gewerkt. Hygiënerichtlijnen moeten in goed toegankelijke taal beschikbaar zijn voor werknemers. Werkgever is verplicht toe te zien op juiste toepassing van voedsel-, hand- en toilethygiëne en schoonmaakprotocollen. Toezicht op goede schoonmaak is binnen risicosectoren van extra belang (RIVM 2024).
Voor personen die werkzaam zijn in de voedselbereiding dienen maatregelen te worden gehanteerd overeenkomstig de daarvoor geldende wetgeving (EG 2004).
Veterinair
Preventieve maatregelen bij dieren
Er zijn wettelijke verplichtingen voor bedrijven met productiedieren en de verwerkende industrie van levensmiddelen om de veiligheid met betrekking tot Salmonella-overdracht te waarborgen.
Specifiek voor bedrijven van productiedieren, gelden onder andere de volgende maatregelen:
- het schoon-vuil-weg-principe, waarbij altijd de routing van schoon naar vuil wordt gehanteerd;
- het dragen van bedrijfskleding of beschermende kleding door erfbetreders (dierenarts, inseminator);
- het weren van bezoekers en huisdieren uit de stal;
- uitvoeren van ongediertebestrijding.
Desinfectie
Conform de richtlijn Reiniging, desinfectie en sterilisatie in de openbare gezondheidszorg.
Bekend is dat Salmonella in reeds aanwezige biofilms lastig te desinfecteren zijn (Corcoran 2014, Ohashi 2022), een goede reiniging is derhalve een voorwaarde voor een juiste en effectieve desinfectie.
Maatregelen
Meldingsplicht
Individuele gevallen van salmonellose zijn niet meldingsplichtig, maar salmonellose is een meldingsplichtige ziekte groep B2 wanneer vastgesteld bij twee of meer patiënten met een onderlinge relatie wijzend op voedsel als een bron.
Artsen en hoofden van laboratoria melden dit binnen 1 werkdag aan de GGD. De GGD meldt anoniem conform de Wet publieke gezondheid binnen 3 dagen aan het CIb en levert gegevens voor de landelijke surveillance van meldingsplichtige ziekten.
Instellingen waar voor infectieziekten kwetsbare populaties verblijven, dienen meerdere gevallen van gastro-enteritis binnen een week in een omschreven groep te melden bij de GGD conform artikel 26 van de Wet publieke gezondheid. Zie het draaiboek Artikel 26-meldingen Wpg-instellingen.
Voor meldingsplicht buiktyfus veroorzaakt door S. Typhi en S. Paratyphi, zie de LCI-richtlijn Buiktyfus & Paratyfus.
Veterinair
Meldingsplicht veterinair
Salmonella onder dieren is meldingsplichtig en dient, ook bij een verdenking, gemeld te worden bij de NVWA. Zie ook het Vademecum Zoönosen.
Inschakelen van andere instanties
De GGD coördineert de samenwerking met andere instanties zoals de Nederlandse Voedsel- en Warenautoriteit (NVWA). Bij een verdenking op overdracht via contact met dieren of besmet voedsel wordt de NVWA ingeschakeld. De NVWA voert toezicht uit op exploitanten van levensmiddelenbedrijven als ook overige professionele voedselbereiders, en is in die hoedanigheid bevoegd om nader onderzoek (inspectie, bemonstering en labonderzoek van verdacht voedsel) uit te voeren bij de voedselbereider. Afstemming met de NVWA over onderzoek bij uitbraken van voedselvergiftiging en –infectie vindt plaats via het Expertisecentrum voedselvergiftiging, 24/7 bereikbaar (088-2233032 / expertisecentrumVV@nvwa.nl).
Bronopsporing
Als er sprake is van meldingsplicht of na individuele inschatting, dan coördineert de GGD de bronopsporing. Bij een landelijke uitbraak of als de uitbraak regio-overschrijdend is, zal de algemene coördinatie van het onderzoek in de meeste gevallen bij het CIb/RIVM terechtkomen in samenwerking met de betrokken GGD’en, laboratoria en de Nederlandse Voedsel- en Warenautoriteit (NVWA) (inclusief het laboratorium Wageningen Food Safety Research). De GGD start dan vaak een brononderzoek met behulp van een vragenlijst. Hierin staan vragen over wat mensen gegeten hebben, waar zij gegeten hebben en waar zij hun boodschappen hebben gedaan.
In geval van voedsel als potentiële bron is het van belang snel te handelen. Het advies is om snel de NVWA in te schakelen, en vraag daarnaast direct om de voedselresten te bewaren tot nadere advisering. Aanvullend onderzoek naar de potentiële bron kan door de NVWA worden uitgevoerd door middel van traceringsonderzoek of een analyse van data verzameld uit inspecties door de NVWA. Indien nodig kan ook monstername worden uitgevoerd op een verdacht product of in een verdachte productieomgeving. Ook in geval van verdenking van zoönotische risico’s (contactoverdraagbare zoönosen) kan de NVWA worden ingeschakeld.
Contactonderzoek
Contactonderzoek vindt alleen plaats als er sprake is van een cluster van infecties met een vermoedelijke gemeenschappelijke bron en wordt gecoördineerd door de GGD. Het contactonderzoek betreft personen die mogelijk aan dezelfde (verdachte) bron zijn blootgesteld.
Maatregelen ten aanzien van patiënt en contacten
Aangezien de kans op transmissie van mens op mens bij normale hygiëne zeer klein is, zullen geen extra maatregelen (behoudens algemene hygiëneadviezen, zie Algemene hygiënerichtlijn) hoeven te worden getroffen bij het optreden van een Salmonella-infectie buiten zorginstellingen. Om het risico op transmissie binnen een instelling te verkleinen, zijn hygiënische maatregelen zoals beschreven in de handleiding Maatregelen ter voorkoming van fecaal-orale overdracht voldoende, mits goed nageleefd.
Veterinair
Maatregelen bij dieren
In bepaalde gevallen mag de NVWA maatregelen opleggen. Bijvoorbeeld in geval dat S. Enteritidis of S. Typhimurium bij leghennen aangetoond wordt in de verplichte monitoring. In alle andere gevallen kunnen maatregelen genomen worden op basis van advies en meewerking.
Wering van werk, school of kinderdagverblijf
Bij een bewezen infectie met non-typhoidale Salmonella is wering van school of een kinderdagverblijf niet zinvol. Voor werknemers, zie de paragraaf 'Wering van werk'.
Arbo
Wering van werk
Een werkgever moet een beleid hebben met betrekking tot het laagdrempelig kunnen melden van (besmettelijke) infectieziekten bij leidinggevende en/of bedrijfsarts/arbodienst. In dat beleid zijn ook afspraken gemaakt over werk(plek)aanpassing, al dan niet staken van werkzaamheden en afspraken over werkhervatting.
Besmette werknemers die werkzaam zijn in de verpleging en verzorging dienen te worden uitgesloten van de handelingen die risico vormen voor overdracht van non-typhoidale Salmonellae zolang ze symptomen hebben. Personen die betrokken zijn bij de bereiding en verwerking van voedsel zijn gehouden aan de wettelijke hygiënevoorschriften genoemd in de Europese wetgeving voor levensmiddelenhygiëne (EG 2004), die door de NVWA wordt gevolgd bij het houden van toezicht op levensmiddelenbedrijven. Hierin wordt gesteld dat personen die lijden aan of drager zijn van een ziekte die via voedsel kan worden overgedragen, geen levensmiddelen mogen hanteren of ruimten mogen betreden waar levensmiddelen worden gehanteerd, indien er kans bestaat op rechtstreekse of onrechtstreekse verontreiniging.
Bij het vermoeden van voedselvergiftiging/-infectie bij deze werknemers dient bij deze werknemers bij voorkeur verder (gericht) fecesonderzoek te worden uitgevoerd. Dit in overleg met bedrijfsarts, huisarts of GGD. In afwachting van de uitslag van het fecesonderzoek wordt geadviseerd deze werknemers, voor zover ziekteverschijnselen en arbeidsomstandigheden dit toelaten, vervangende werkzaamheden aan te bieden. De duur van het werkverbod is totdat iemand klachtenvrij is; dit op voorwaarde dat voorlichting, hygiënisch werken en toezicht hierop gewaarborgd (RIVM 2014) is èn in de feceskweek geen Salmonella Typhi of Salmonella Paratyphi B is gevonden.
Profylaxe & Behandeling
Profylaxe
Geen.
Behandeling
Zie voor uitgebreide info over behandeling de SWAB-richtlijn Antimicrobiële therapie voor acute infectieuze diarree 2023.
Therapie bij gastro-enteritis veroorzaakt door een non-typhoidale Salmonella bestaat uit het bestrijden van vocht- en mineralenverlies. Er zijn onvoldoende aanwijzingen dat het gebruik van antibiotica de duur en de ernst van ziekteverschijnselen bij gezonde kinderen en volwassen met milde diarree gunstig beïnvloeden (De Greeff 2021, Onwuezobe 2012). Ook het elimineren van fecesdragerschap wordt niet geadviseerd (Sirinavin 2003). Het gebruik van antibiotica bij milde infecties bij personen zonder verhoogd risico op complicaties wordt door de SWAB afgeraden.
Alleen bij een ernstig infectie en bij personen met een verhoogd risico op complicaties wordt antibiotische therapie door de SWAB geadviseerd.
Historie
De Salmonella-bacterie werd het eerst ontdekt door Karl Joseph Ebert in 1879 in de lymfeknopen en milt. De bacterie dankt zijn naam aan Daniel Elmer Salmon, een veterinair-patholoog uit de Verenigde Staten die samen met Theobald Smith de bacterie als eerste isoleerde in 1884. Gedurende de geschiedenis is er een duidelijke relatie beschreven tussen epidemieën van voedselinfecties en deze bacterie (Evangelopoulou, 2010).
Literatuur
- EFSA and ECDC (European Food Safety Authority and European Centre for Disease Prevention and Control), 2022. The European Union One Health 2021 Zoonoses Report. EFSA Journal 2022;20(12):7666, 273. (Geraadpleegd 2023-11-23: https://doi.org/10.2903/j.efsa.2022.7666).
- Prevalence of Salmonella serovars isolated from reptiles in Norwegian zoos. Acta Vet Scand. 2020;62(1):3. https://doi.org/10.1186/s13028-020-0502-0
- Bjelland AM, Sandvik LM, Skarstein, MM et al. Prevalence of Salmonella serovars isolated from reptiles in Norwegian zoos. Acta Vet Scand 62, 3 (2020). https://doi.org/10.1186/s13028-020-0502-0
- Brenner FW, Villar RG, Angulo FJ, Tauxe R, Swaminathan B. Salmonella nomenclature. J Clin Microbiol. 2000;38(7):2465-7. https://doi.org/10.1128/jcm.38.7.2465-2467.2000
- CDC. Salmonella. Information for healthcare professionals and laboratories. Update August 31, 2022. (Geraadpleegd: 2022-11-28: https://www.cdc.gov/salmonella/general/technical.html)
- Chanamé Pinedo L, Franz E, van den Beld M, Van Goethem N, Mattheus W, Veldman K, et al. Changing epidemiology of Salmonella Enteritidis human infections in the Netherlands and Belgium, 2006 to 2019: a registry-based population study. Euro Surveill. 2022;27(38). https://doi.org/10.2807/1560-7917.Es.2022.27.38.2101174
- Costa LF, Paixão TA, Tsolis RM, Bäumler AJ, Santos RL. Salmonellosis in cattle: advantages of being an experimental model. Res Vet Sci. 2012;93(1):1-6. https://doi.org/10.1016/j.rvsc.2012.03.002
- Crump J. Epidemiology, Clinical Presentation, Laboratory Diagnosis, Antimicrobial Resistance, and Antimicrobial Management of Invasive Salmonella Infections. Clinical Microbiology Reviews. 2015;28(4):901-37. https://doi.org/doi:10.1128/CMR.00002-15
- De Greeff S, Schoffelen A, Verduin C. 3.1.1. Salmonella. In: NethMap 2021 Food-borne pathogens: Consumption of antimicrobial agents and antimicrobial resistance among medically important bacteria in the Netherlandsin 2019/MARAN 2020: Monitoring of Antimicrobial Resistance and Antibiotic Usage in Animals in the Netherlands in 2020. 2021.
- Dec M, Zając M, Puchalski A, Szczepaniak K, Urban-Chmiel R. Pet Reptiles in Poland as a Potential Source of Transmission of Salmonella. Pathogens. 2022;11(10). https://doi.org/10.3390/pathogens11101125
- Delcourt C, Yombi JC, Vo B, Yildiz H. Salmonella enteritidis during pregnancy, a rare cause of septic abortion: case report and review of the literature. J Obstet Gynaecol. 2019;39(4):554-5. https://doi.org/10.1080/01443615.2018.1529153
- Doorduyn Y, Van Den Brandhof WE, Van Duynhoven YT, Wannet WJ, Van Pelt W. Risk factors for Salmonella Enteritidis and Typhimurium (DT104 and non-DT104) infections in The Netherlands: predominant roles for raw eggs in Enteritidis and sandboxes in Typhimurium infections. Epidemiol Infect. 2006;134(3):617-26. https://doi.org/10.1017/s0950268805005406
- Duijster J, Franz E, Neefjes J, Mughini-Gras L. Occupational risk of salmonellosis and campylobacteriosis: a nationwide population-based registry study. Occup Environ Med. 2019;76(9):617-24. https://doi.org/10.1136/oemed-2019-105868
- Eckerle I, Zimmermann S, Kapaun A, Junghanss T. Salmonella enterica serovar Virchow bacteremia presenting as typhoid-like illness in an immunocompetent patient. J Clin Microbiol. 2010;48(7):2643-4. https://doi.org/10.1128/jcm.00217-10
- EG. Richtlijn 2000/54/EG van het Europees Parlement en de Raad van 18 september 2000, betreffende de bescherming van de werknemers tegen de risico's van blootstelling aan biologische agentia op het werk. 2000. Beschikbaar via: https://eur-lex.europa.eu/legal-content/NL/TXT/HTML/?uri=CELEX:02000L0054-20200624.
- EG. Verordening nr. 852/2004 van het Europees Parlement en de Raad van 29 april 2004 inzake levensmiddelenhygiëne. 2004. Beschikbaar via: https://eur-lex.europa.eu/LexUriServ/LexUriServ.do?uri=CONSLEG:2004R0852:20090420:nl: PDF.
- Ernst NS, Hernandez JA, MacKay RJ, Brown MP, Gaskin JM, Nguyen AD, et al. Risk factors associated with fecal Salmonella shedding among hospitalized horses with signs of gastrointestinal tract disease. Journal of the American Veterinary Medical Association. 2004;225(2):275-81. https://doi.org/10.2460/javma.2004.225.275
- Evangelopoulou G. A concise history of Salmonella spp. nomenclature Evangelopoulou G. D., DVM1, Burriel A., DVM, MSc, MSc, PhD2, Spyrou V., DVM, PhD3. Journal of the Hellenic Veterinary Medical Society. 2010.
- Feasey NA. Ch. 25: Salmonella infections. In: Farrar, Jeremy, et al. Manson's Tropical Infectious Diseases. Available from: Elsevier eBooks+, (23rd Edition). Elsevier - OHCE, 2014. 2014. [354-63].
- Fierer J. Invasive Non-typhoidal Salmonella (iNTS) Infections. Clin Infect Dis. 2022;75(4):732-8. https://doi.org/10.1093/cid/ciac035
- Franz E. 4. Salmonellose, 31-48. In: Friesema, I. et al. Surveillance van enterale infecties en zoonosen. Jaarrapportage 2021, RIVM rapport 2022-0128. 2022.
- Franz E, Wit B, Wullings B, Veldman K, Pijnacker R, van den Beld M, et al. Surveillance en monitoring van Salmonella bij de mens, landbouwhuisdieren en in voedsel in Nederland, 2019. Infectieziekten bulletin. 2020(12).
- Friesema I, Pijnacker R, Tulen R, van den Beld M, Mughini Gras L, Bosch T, Franz E. Jaarrapportage surveillance gastro-intestinale infecties en zoönosen. Annual report on gastrointestinal infection and zoonoses surveillance: Rijksinstituut voor Volksgezondheid en Milieu RIVM; 2021.
- Guillier L, Thébault A, Fravalo P, Mughini-Gras L, Jourdan-da Silva N, David J, et al. Risk factors for sporadic salmonellosis: a systematic review and meta-analysis. Microbial Risk Analysis. 2021;17:100138. https://doi.org/https://doi.org/10.1016/j.mran.2020.100138
- Healy J, Bruce B. Ch. 4 Salmonellosis (Nontyphoidal). In: Nelson, NP. 2018 yellow book. Traveler’s health. Infectious diseases related to travel. CDC. (Geraadpleegd 18-10-2022: https://wwwnc.cdc.gov/travel/yellowbook/2020/travel-related-infectious-diseases/salmonellosis-nontyphoidal). 2019.
- Hoelzer K, Moreno Switt AI, Wiedmann M. Animal contact as a source of human non-typhoidal salmonellosis. Vet Res. 2011;42(1):34. https://doi.org/10.1186/1297-9716-42-34
- Jacobsen CS, Bech TB. Soil survival of Salmonella and transfer to freshwater and fresh produce. Food Research International. 2012;45(2):557-66.
- Klein MR. Classificatie van biologische agentia. Bilthoven: RIVM; 2012. Beschikbaar via: https://www.rivm.nl/bibliotheek/rapporten/205084001.pdf.
- Leinert JL, Weichert S, Jordan AJ, Adam R. Non-Typhoidal Salmonella Infection in Children: Influence of Antibiotic Therapy on Postconvalescent Excretion and Clinical Course-A Systematic Review. Antibiotics (Basel). 2021;10(10). https://doi.org/10.3390/antibiotics10101187
- Majowicz SE, Musto J, Scallan E, Angulo FJ, Kirk M, O'Brien SJ, et al. The global burden of nontyphoidal Salmonella gastroenteritis. Clin Infect Dis. 2010;50(6):882-9. https://doi.org/10.1086/650733
- Marchello CS, Birkhold M, Crump JA. Complications and mortality of non-typhoidal salmonella invasive disease: a global systematic review and meta-analysis. Lancet Infect Dis. 2022;22(5):692-705. https://doi.org/10.1016/s1473-3099(21)00615-0
- Meletiadis A, Biolatti C, Mugetti D, Zaccaria T, Cipriani R, Pitti M, et al. Surveys on Exposure to Reptile-Associated Salmonellosis (RAS) in the Piedmont Region-Italy. Animals (Basel). 2022;12(7). https://doi.org/10.3390/ani12070906
- Mollo B, Hobson CA, Le Hello S, Azria E, Le Monnier A, Pilmis B, Mizrahi A. Intrauterine infection caused by nontyphoidal Salmonella: a literature review. J Matern Fetal Neonatal Med. 2021;34(23):4000-4. https://doi.org/10.1080/14767058.2019.1702950
- Mkangara M. Prevention and Control of Human Salmonella enterica Infections: An Implication in Food Safety. Int J Food Sci. 2023 Sep 11;2023:8899596. doi: 10.1155/2023/8899596.
- Mughini-Gras L, Heck M, van Pelt W. Increase in reptile-associated human salmonellosis and shift toward adulthood in the age groups at risk, the Netherlands, 1985 to 2014. Euro Surveill. 2016;21(34). https://doi.org/10.2807/1560-7917.Es.2016.21.34.30324
- Mughini-Gras L, Pijnacker R, Duijster J, Heck M, Wit B, Veldman K, Franz E. Changing epidemiology of invasive non-typhoid Salmonella infection: a nationwide population-based registry study. Clin Microbiol Infect. 2020;26(7):941.e9-.e14. https://doi.org/10.1016/j.cmi.2019.11.015
- Onwuezobe IA, Oshun PO, Odigwe CC. Antimicrobials for treating symptomatic non-typhoidal Salmonella infection. Cochrane Database Syst Rev. 2012;11(11):Cd001167.
- Overheid. Arbeidsomstandighedenbesluit: Artikel 4.84. Biologische agentia, celculturen en micro-organismen. 2020. Beschikbaar via: https://www.arboportaal.nl/onderwerpen/biologische-agentia-in-de-wet.
- Pegues DA, Miller SI. Salmonella Species. 2019. In: Mandell, Douglas, and Bennett's Principles and Practice of Infectious Diseases E-Book [Internet]. Elsevier; [2725-36].
- Pires SM, Vieira AR, Hald T, Cole D. Source attribution of human salmonellosis: an overview of methods and estimates. Foodborne Pathog Dis. 2014;11(9):667-76. https://doi.org/10.1089/fpd.2014.1744
- RIVM. Draaiboek uitbraken van gastro-enteritis en voedselvergiftigingen. Bilthoven; 2014. Beschikbaar via: https://lci.rivm.nl/sites/default/files/2018-05/Draaiboek%20Uitbraken%20van%20gastro-enteritis%20en%20voedselvergiftigingen.pdf.
- RIVM. Hygienerichtlijnen 2024. Beschikbaar via: https://www.rivm.nl/hygienerichtlijnen. Geraadpleegd op 16-04-2024.
- RKI. Salmonellose. (Geraadpleegd 10-11-2022: https://www.rki.de/DE/Content/InfAZ/S/Salmonellose/Salmonellose.html?cms_box=1&cms_current=Salmonellose&cms_lv2=2398286) 2019
- Sirinavin S, Thavornnunth J, Sakchainanont B, Bangtrakulnonth A, Chongthawonsatid S, Junumporn S. Norfloxacin and azithromycin for treatment of nontyphoidal salmonella carriers. Clin Infect Dis. 2003;37(5):685-91. https://doi.org/10.1086/377273
- WHO. Salmonella (non-typhoidal). Fact sheets. Geneva: WHO; 20 Feb 2018. (Geraadpleegd 2022-10-24: https://www.who.int/news-room/fact-sheets/detail/salmonella-(non-typhoidal)) 2018
- Wigley P, Barrow P, Villarreal-Ramos B. Immunity to Salmonella in domestic (food animal) species. In: Maskell D, Mastroeni P, editors. Salmonella Infections: Clinical, Immunological and Molecular Aspects. Advances in Molecular and Cellular Microbiology. Cambridge: Cambridge University Press; 2006. p. 299-322.