Samenvatting

Verwekker: Shigella spp. en EIEC-bacteriën

Incubatieperiode: Meestal 1-3 dagen, soms tot 8 dagen

Besmettingsweg: Fecaal-oraal

Besmettelijke periode: Zolang de bacterie uit feces gekweekt kan worden. Meest besmettelijk gedurende de acute fase

Maatregelen: Meldingsplicht groep B2, groep Brononderzoek, contactonderzoek alleen op indicatie, hygiënemaatregelen

Symptomen: Koorts, buikkrampen, diarree en loze aandrang, soms braken. Diarree kan waterdun zijn, slijmerig en met bloedbijmenging. Andere symptomen: spierpijn, hoofdpijn. Complicaties: soms sepsis, reactieve artritis, zelden HUS hemolytisch uremisch syndroom (hemolytisch uremisch syndroom )

blok

Deze richtlijn is ontwikkeld voor zorgprofessionals werkzaam binnen de infectieziektebestrijding. De primaire doelgroepen zijn GGD- en LCI-professionals. Deze richtlijn bevat adviezen, taken en verantwoordelijkheden en vormt een basis voor het nemen van geïnformeerde beslissingen en het maken van beleid in de praktijk. Voor meer informatie zie Ontwikkeling LCI-richtlijnen.

Vastgesteld LOI Landelijk Overleg Infectieziektebestrijding (Landelijk Overleg Infectieziektebestrijding ): 11 maart 2025. Publicatie: 26 maart 2025. Diagnostiek vastgesteld: november 2011.

Nieuw en anders in deze richtlijn ten opzichte van de oude richtlijn

  • Transmissie: actualisatie van transmissieroutes en uitbreiding informatie over setting en oorzaken van uitbraken in westerse landen. Toevoeging data t.a.v. secondary attack rate binnen hoogrisicohuishoudens. Besmettelijke periode genuanceerd o.b.v. de (weinig) beschikbare literatuur.
  • Actualisatie van de epidemiologie met ook informatie over resistente stammen.
  • Algemene preventieve maatregelen uitgebreid met algemene adviezen die gericht zijn op het (zoveel mogelijk) voorkómen van overdracht van fecaal-oraal overgedragen infecties.
  • Meldingscriteria zijn gering gewijzigd: een positieve kweek is, onafhankelijk van het bestaan van klachten danwel type klachten, meldingsplichtig.
  • Gewijzigde maatregelen n.a.v. regioproject:
    • Contactonderzoek is gereduceerd en wordt alleen aanbevolen bij symptomatische contacten indien zij in de levensmiddelensector of zorg werken. Ook bij immuungecompromitteerde contacten die klachten hebben gehad en in deze sectoren werken wordt dit geadviseerd.  'Zorg' is gespecificeerd als werkzaam zijn in de gezondheidszorg met directe verzorging van patiënten of voedselbereiding voor patiënten, of kinderdagopvang (0-4 jaar). Het inzetten van fecesdiagnostiek bij contactonderzoek is vervallen voor:
      • alle kinderen met klachten passende bij shigellose;
      • asymptomatische contacten die werken in de levensmiddelensector of die een verzorgend beroep hebben (behoudens indien het immuungecompromitteerden betreft en recent hersteld zijn).
    • Wering is gereduceerd en wordt voor 2 groepen met symptomen geadviseerd tot klinisch herstel:
      • kinderen die naar een kinderopvang (incl bso) of basisschool (groep 1 t/m 8) gaan;
      • personen werkzaam in de levensmiddelensector of zorg. Bij immuungecompromitteerden die werkzaam zijn in de levensmiddelensector of zorg wordt wering geadviseerd tot de fecesdiagnostiek negatief is.
    • Overige gewijzigde maatregelen:
      • contactonderzoek: naast huisgenoten en vergelijkbare contacten wordt geadviseerd om ook van sekspartners te inventariseren of ze vallen onder de groepen waarbij fecesdiagnostiek wordt geadviseerd;
      • maatregelen t.a.v. patiënt en contacten: gadviseerd om af te zien van zwemmen, gebruik van jacuzzi's en sauna bij diarree, en ook in de eerste week na het stoppen van de diarree. Adviezen ter preventie van seksuele overdracht zijn toegevoegd met verwijzing naar de handleiding Maatregelen ter voorkoming van fecaal-orale overdracht. Aanvullend  voor specifiek shigellose extra verscherpte seksuele adviezen na herstel toegevoegd;
      • wering: het advies van verscherpte alertheid op hygiënemaatregelen en nieuwe gevallen is uitgebreid tot locaties met groepen waar kinderen tot de leeftijd van 6 jaar heen gaan. Bij aanhoudende klachten zijn overwegingen toegevoegd wanneer wering eventueel eerder opgeheven kan worden.
  • Behandeling: geactualiseerd en verwezen naar de SWAB Stichting Werkgroep Antibioticabeleid (Stichting Werkgroep Antibioticabeleid )-richtlijn Antimicrobiële therapie voor acute infectieuze diarree.
  • Historie verwijderd.
  • De arbeidsrelevante paragrafen zijn herzien.

De richtlijn is herzien onder leiding van Alewijn Ott, Rob van Kessel, Linda Smid en Anna van Laarhoven. De arbeidsrelevante paragrafen zijn herzien onder leiding van Marieke Wijffels-de Groot.

Achtergronden

Verwekker

Conform de vermelding in de Wet publieke gezondheid wordt gesproken van shigellose. De ziekte wordt ook wel bacillaire dysenterie genoemd. De laatste naam beschrijft het ziektebeeld en is ook van toepassing op andere verwekkers van de ziekte. Naast Shigella-species (spp.) veroorzaken namelijk diverse specifieke E. coli-soorten eenzelfde ziektebeeld: entero-invasieve E. coli, afgekort EIEC. Deze EIEC zijn genetisch sterk verwant aan Shigella. In onderstaande tekst wordt daarom naast Shigella spp. ook Shigella/EIEC gebruikt als dit meer van toepassing is. 

Shigella/EIEC zijn gramnegatieve bacteriën en behoren tot de orde van Enterobacterales en de familie van de Enterobacteriaceae. Qua afkomst en genetische gelijkenis zijn Shigella spp. eigenlijk een subsoort van E. coli. Er zijn vier Shigella-soorten bekend die onderscheiden kunnen worden in diverse serotypen (Halimeh 2021):

  • Shigella dysenteriae (15 serotypen)
  • Shigella flexneri (18 serotypen)
  • Shigella boydii (20 serotypen)
  • Shigella sonnei (1 serotype)

Van de vier soorten veroorzaakt vooral S. dysenteriae serotype 1 het klassieke beeld van dysenterie. De andere soorten leiden meestal tot een mildere vorm van colitis. S. dysenteriae en S. boydii worden in Nederland minder geïsoleerd dan beide andere soorten en zijn meestal afkomstig uit de (sub)tropen.

Het komt in 40-60% van de gevallen voor dat bij iemand met gastro-enteritis met PCR het ipaH-gen in feces wordt aangetoond, maar geen Shigella spp. wordt gekweekt. Dit heeft te maken met een snelle afname van levensvatbare Shigella-bacteriën in fecesmonsters of er kan dan sprake zijn van een EIEC als oorzaak van de diarree (zie Diagnostiek) (Liu 2016, van den Beld 2019b, Van Lint 2016). Er bestaan vele serotypen van EIEC, maar over EIEC is veel minder bekend dan over Shigella spp. Dit komt omdat de meeste laboratoria EIEC, anders dan Shigella spp., met behulp van kweek niet kunnen onderscheiden van Shigella en andere E. coli-soorten.

Epidemiologie

Verspreiding in de wereld

Shigellose komt wereldwijd voor, maar er zijn grote verschillen met betrekking tot de mate waarin infecties met een bepaalde soort voorkomen en de omvang van de ziektelast tussen lage, midden- en hoge-inkomenslanden. 

Wereldwijd wordt het jaarlijkse aantal gevallen van shigellose op 188 miljoen geschat, met 164.000 doden tot gevolg. De meeste ziektegevallen doen zich voor bij kinderen < 5 jaar in lage- en middeninkomenslanden met een hoge mortaliteit. Shigellose is wereldwijd de een-na-belangrijkste oorzaak van sterfte ten gevolge van diarree (na rotavirus), waarbij de meeste sterfgevallen plaatsvinden in Zuid-Azië en sub-Sahara-Afrika (Kotloff 2018). 

In bijna alle geïndustrialiseerde landen is S. sonnei de meest voorkomende soort, gevolgd door S. flexneri, daarna S. boydii en ten slotte S. dysenteriae (ECDC European Centre for Disease Prevention and Control (European Centre for Disease Prevention and Control ) 2024, Kotloff 2018, van den Beld 2019a).

Shigella spp.-isolaten van MSM mannen die seks hebben met mannen (mannen die seks hebben met mannen ) vertonen vaak antibioticaresistentie. Met name individuele danwel gecombineerde resistentie tegen ciprofloxacine en azitromycine komt vaak voor, terwijl derde-generatie cefalosporine-resistente stammen zeldzamer zijn. Vanaf 2020 wordt er in EU Europese unie (Europese unie)-/EEA-landen en het Verenigd Koninkrijk een toename gezien van een extensieve resistente (XDR extensief-resistente (extensief-resistente )) S. sonnei onder (met name) MSM met zeer beperkte behandelopties (ECDC 2022, 2023).

Voorkomen in Nederland

Per jaar worden in Nederland zo’n 400-600 personen met shigellose gemeld, waarvan ongeveer de helft de infectie oploopt in het buitenland. In een modelleringsstudie werd berekend dat het werkelijke aantal Shigella-infecties in Nederland waarschijnlijk met een factor 53 moet worden vermenigvuldigd (Haagsma 2013). Dit betekent dat zich jaarlijks mogelijk 20.000-30.000 gevallen van shigellose voordoen die niet gemeld worden, omdat geen diagnostiek verricht was of omdat uitsluitend de PCR positief was. Bij al deze gevallen kunnen dus ook door de GGD Gemeentelijke gezondheidsdienst (Gemeentelijke gezondheidsdienst ) geen maatregelen worden genomen.

In Nederland zijn S. sonnei en S. flexneri beiden endemisch en de meest voorkomende serotypes. S. sonnei komt ongeveer twee keer zo vaak voor als S. flexneri. Serotypen S. boydii en S. dysenteriae worden bij minder dan 5 procent van de gevallen gevonden, en dan voornamelijk onder reizigers. Meer dan de helft (60%) van de gevallen met S. sonnei en ongeveer de helft van de gevallen met S. flexneri loopt de infectie op in het buitenland (RIVM Rijksinstituut voor Volksgezondheid en Milieu (Rijksinstituut voor Volksgezondheid en Milieu ) 2023). In augustus t/m oktober worden Shigella spp. vaker geïsoleerd dan in andere maanden (Pijnacker 2017).

In 2020 en 2021 trad, waarschijnlijk door de maatregelen en reisbeperkingen tijdens de COVID-19-pandemie, een sterke daling op van het aantal meldingen, dat sindsdien terug is op het niveau van voor de pandemie (RIVM 2023). De incidentie van shigellose is het hoogst onder 1- tot 4-jarige kinderen, evenals volwassenen in de leeftijd van 20-39 jaar, mogelijk door reisgedrag en overdracht van kind naar ouders. Secundaire transmissie binnen gezinnen of reisgezelschappen komt regelmatig voor. Ongeveer één op vijf shigellose-gevallen betreft MSM, die de infectie voornamelijk in Nederland oplopen (Pijnacker 2017). Onder MSM komen ook regelmatig asymptomatische Shigella spp.-infecties voor (Braam 2022). Het risico op verdere overdracht vanuit deze populatie is nog niet duidelijk.

Op basis van fenotypische resistentie-gegevens verkregen via ISIS Infectieziekten Surveillance Informatiesysteem (Infectieziekten Surveillance Informatiesysteem )-AR is 33% van de Shigella spp.-stammen resistent tegen azitromycine, 25% tegen ciprofloxacine en 16% tegen derde-generatie cefalosporines (cefotaxim en/of ceftriaxon). Resistentie tegen de combinatie van deze drie antibiotica wordt gevonden in 8% van de stammen. De resistentiepercentages bij MSM liggen beduidend hoger, 13% van de stammen is resistent tegen de combinatie van azitromycine, ciprofloxacine en derde-generatie cefalosporines.

Pathogenese

De Shigella/EIEC-bacteriën dringen de epitheelcellen van de colonmucosa binnen en vermenigvuldigen zich in het cytoplasma. Van daaruit worden telkens de aangrenzende cellen geïnfecteerd. Onder het epitheel in de lamina propria van het slijmvlies ontstaat een ontstekingsproces dat gepaard gaat met het afsterven en vervolgens afstoten van aangedane epitheliale cellen. Hierdoor ontstaan micro-ulcera in het slijmvlies (Evans 1998, Hale 1991). Soms ontstaan cryptabcessen, erosies en ulcera. Er is een versterkte mucusproductie. 

Het ziekmakend vermogen van Shigella/EIEC wordt bepaald door:

  • Invasiviteit. Dit is het vermogen om epitheelcellen binnen te dringen, hierin te overleven en zich te vermenigvuldigen. Invasiviteit wordt bepaald door zowel chromosomale als plasmidale genen. Als eenmaal een gastheercel is geïnfecteerd, vindt het gehele proces van ontsnapping uit het fagocytoseblaasje, intracellulaire vermenigvuldiging, verspreiding van cel naar cel en de dood van nieuw geïnfecteerde cellen plaats zonder blootstelling van de bacterie aan het extracellulaire milieu. Hierdoor onttrekt de bacterie zich aan allerlei verdedigingssystemen van de gastheer. Alle virulente Shigella/EIEC bevatten een plasmide, het pINV, verantwoordelijk voor de invasiviteit.
  • Toxinen. Alle virulente Shigella/EIEC produceren in meer of mindere mate enterotoxines en cytotoxines. De enterotoxines zijn vooral verantwoordelijk voor verhoogde vochtsecretie van de darm, mede door verminderde resorptie. Cytotoxines zorgen voor de necrose en ulceratie. Een potent en berucht cytotoxine van met name Shigella dysenteriae serotype 1 is shigatoxine, gecodeerd door het stx-gen. Shigatoxine verstoort de eiwitsynthese in gastheercellen. Dat shigatoxinen een essentiële rol spelen bij de ontwikkeling van hemolytisch uremisch syndroom (HUS hemolytisch uremisch syndroom (hemolytisch uremisch syndroom )), komt door vaatwandbeschadiging en activatie van thrombocyten.
  • Relatieve ongevoeligheid voor een lage pH. Shigella/EIEC zijn beter bestand tegen een lage zuurgraad dan bijvoorbeeld Salmonella, wat mede de lage minimale infectieuze dosis van sommige Shigella spp. verklaart.
  • Oplosbare eiwitten en enzymen, zoals bijvoorbeeld superoxidedismutase dat de werking van door de gastheer geproduceerde vrije zuurstofradicalen blokkeert. 

Incubatieperiode

De incubatieperiode na besmetting bedraagt meestal 1 tot 3 dagen, maar kan in enkele gevallen tot 8 dagen oplopen (Chai 2019).

Ziekteverschijnselen

De infectie begint typisch met koorts, malaise en buikkrampen. De diarree is eerst waterdun, waarna de ontlasting slijmerig wordt, vaak met bloedbijmenging. Braken wordt in mindere mate gezien. De symptomen kunnen variëren van ernstig tot mild, waarbij in het laatste geval geen sprake is van koorts en bloed bij de ontlasting. Soms kan er sprake zijn van een asymptomatische infectie. Bij immuuncompetente personen treedt in de meeste gevallen spontaan herstel op na 5-10 dagen, mede afhankelijk van de ernst van de verschijnselen en de kenmerken van de patiënt (leeftijd en algehele gezondheid). Na infectie kan de darm nog geruime tijd gevoelig blijven (irritable bowel). 

De ziekte verloopt vaak ernstiger bij immuungecompromitteerden, jonge kinderen en ouderen. Met name in deze laatste twee groepen kan dit leiden tot sepsis (Davies 2008, Martin 1983, Struelens 1985). In het algemeen verlopen infecties met S. dysenteriae serotype 1 vaak ernstiger dan infecties met andere soorten (Khan 2013). 

Zeldzame complicaties zijn onder andere een toxisch megacolon, darmobstructie of darmperforatie en epileptische aanvallen (Agha 2023). Een reactieve artritis is een zeldzame immunologische complicatie die 1-2 weken na infectie op kan treden, waarbij ongeveer 70% van de personen HLA-B27-positief is (Simon 1981). Zeer zelden wordt een hemolytisch uremisch syndroom (HUS) beschreven bij Shigella dysenteriae type 1-infecties die ook shigatoxinen kunnen produceren (Butler 2012). 

Sterfte door shigellose wordt met name gezien bij jonge kinderen in sub-Sahara-Afrika en Zuid-Azië (Kotloff 2018).

Natuurlijke immuniteit

Uit het feit dat in landen met weinig middelen klinische infecties vooral bij jonge kinderen optreden, kan worden afgeleid dat er een zekere immuniteit tegen re-infectie ontstaat na het doormaken van infectie(s) op de kinderleeftijd. Deze immuniteit is type-specifiek. Omdat er van Shigella/EIEC veel serotypen bestaan, kan iemand toch meermalen een besmetting oplopen.

Reservoir

De mens is het enige reservoir van betekenis van Shigella spp. Behalve bij de mens zijn Shigellae ook pathogeen voor sommige primaten. Er zijn uitbraken beschreven in (door de mens gehouden en verzorgde) primatenkolonies (Lederer 2005).

Transmissie

Besmettingsweg

De besmetting verloopt fecaal-oraal. Dit kan door direct contact via de handen of indirect contact; via voedsel of water dat door een geïnfecteerd persoon besmet is, of via besmette oppervlakken (toilet). Verspreiding wordt bevorderd door crowding en slechte hygiëne. Ook vliegen kunnen de bacterie helpen verspreiden door middel van passieve versleping (Cohen 1991, Farag 2013). Geschat wordt dat tot 80% van alle infecties van mens-op-mens overgedragen worden (DuPont 1989).

De infectie kan ook via seksueel contact overgedragen worden wanneer personen in contact komen met ontlasting (dit kan ook indirect via besmet water, bijv. via jacuzzi’s op sekslocaties). Deze transmissieroute wordt voornamelijk gezien bij mannen die seks hebben met mannen (MSM) (Simms 2015).

Clusters/uitbraken

Shigellae/EIEC-infecties veroorzaken in westerse landen incidenteel uitbraken. Het optreden van clusters vindt meestal plaats binnen het gezin. Een kleiner deel vindt plaats binnen een reisgezelschap en seksnetwerken (voornamelijk onder MSM) (ECDC 2024, RIVM 2019). Gemeenschappelijke risicofactoren gemeld door MSM betrokken bij uitbraken zijn o.a. het hebben van (in)direct oraal-anaal contact (zoals rimmen), het hebben van meerdere sekspartners, bezoeken van sekslocaties en -feesten en het gebruik van drugs of alcohol rondom de seks (Caruso 2020, Charles 2022, Mitchell 2018, Richardson 2021). Voedselgerelateerde uitbraken zijn zeldzaam in de EU/EEA (ECDC 2022). De lijst van gedocumenteerde bronnen is gevarieerd en omvat onder andere: (ijsberg)sla (Davis 1988, Kapperud 1995), oesters (Reeve 1989, Terajima 2004), babymaïskolfjes (Lewis 2009), bereide salade (Dunn 1995), verse kaas van gepasteuriseerde melk (Garcia-Fulgueiras 2001), basilicum (Guzman-Herrador 2013) en lente-ui (Jenkins 2023). Ook kunnen uitbraken via drinkwater (Godoy 2011) en oppervlaktewater (CDC Centers for Disease Control and Prevention (Centers for Disease Control and Prevention) 2000) voorkomen. 

Besmettelijke periode

Personen met shigellose zijn vooral besmettelijk in de acute fase van infectie. Door de geringe minimale infectieuze dosis (zie Besmettelijkheid) is de ontlasting echter besmettelijk zolang de bacterie uitgescheiden wordt. Er is weinig gepubliceerd over de uitscheiding(duur) van Shigellae. Aangenomen wordt dat ongeveer de helft van de gevallen een uitscheidingsduur heeft van 2 weken en ongeveer 80% tot 4 weken. De genoemde periode berust op een oude Britse studie van 1435 gevallen van S. sonnei uit de eerstelijnsgezondheidszorg waarin de uitscheidingsduur werd bepaald. Deze werd gedefinieerd als de periode vanaf het begin van de diarree tot het punt tussen de laatste positieve kweek en de eerste negatieve kweek van de bacteriologische nacontrole. Een niet exact bekend maar groot deel van de gevallen werd met antibiotica behandeld. Zie tabel 1 (aangepast vanuit Thomas 1973).

Tabel 1: Besmettelijkheid

Duur van de uitscheiding Leeftijd 0-4 jaar Leeftijd 5-14 jaar Leeftijd 15 jaar en ouder
< 2 weken 45-47% 36-39% 68-69%
2 - < 4 weken 31-34% 34-37% 20-21%
4 - < 8 weken 16-19% 23-25% 10%
≥ 8 weken 5-6% 2-3% 1%

Besmettelijkheid

Shigella spp. is de meest besmettelijke verwekker binnen de groep van bacteriële oorzaken van diarree. Het heeft een minimale infectieuze dosis van slechts 100 bacteriën bij S. dysenteriae en 1000-10.000 bij de andere Shigella spp. (DuPont 2019). De bacterie is dan ook berucht voor besmettingen in laboratoria waar de bacterie wordt gekweekt. De besmettelijkheid is het grootst tijdens de eerste dagen van de acute diarree en vormt dan een risico voor contacten. In deze fase kan het aantal uitgescheiden Shigella-bacteriën 105 - 108 per gram feces zijn. Bij asymptomatische dragers is het aantal bacteriën zelden hoger dan 103 per gram.

De secondary attack rate is leeftijdsafhankelijk. In retrospectief onderzoek was de totale secondary attack rate gemiddeld 8%. Wanneer de index en/of contacten jonger dan 16 jaar waren was dit 15% en ≥ 16 jaar 5% (Vermaak 2000). In een studie onder hoogrisicohuishoudens (huishoudens met een indexpatiënt of contact < 16 jaar)  was de secondary attack rate 7% en het hoogst onder contacten in de leeftijdsgroep 4-5 jaar (17%) (Boveé 2012).

Risicogroepen

Verhoogde kans op infectie

Risicogroepen zijn:

  • gezinsleden van geïnfecteerde personen, in het bijzonder (jonge) kinderen;
  • personen met onvoldoende hygiënebesef (jonge kinderen, mensen met een verstandelijke beperking);
  • reizigers naar (sub)tropische landen;
  • mannen die seks hebben met mannen.

Risicosituaties zijn:

  • kwantitatief en/of kwalitatief onvoldoende sanitaire voorzieningen (zomerkamp, manifestatie);
  • voedselbereiding voor grote groepen onder slechte hygiënische omstandigheden (kamp);
  • met name het hebben van anale seks (waaronder oro-anaal contact), met name bij MSM waarbij sprake is van meerdere seksuele partners, het bezoeken van sekslocaties en -feesten al dan niet chemseks (zie ook Besmettingsweg). 

Hiernaast kunnen werknemers die betrokken zijn bij bovenstaande risicogroepen en/of situaties zowel risicoloper of risicovormer zijn. Zie voor meer informatie Arbeidsgerelateerde risicogroepen.

Verhoogde kans op ernstig beloop

Risicogroepen met een verhoogde kans op ernstig beloop zijn:

  • personen met infecties met S. dysenteriae type 1 (Bennish 2006, WHO World Health Organization (World Health Organization ) 2005);
  • jonge kinderen en volwassenen > 50 jaar (Bennish 1991, Struelens 1985, WHO 2005);
  • personen met ernstige ondervoeding (Bennish 1991, Struelens 1985, WHO 2005);
  • personen met een vergevorderde hivinfectie of een andere immuunstoornis (o.a. orgaantransplantatie, leukemie) (Angulo 1995, Hawkins 2007, Tobin-D'Angelo 2020);
  • personen met chronische ziekten (o.a. diabetes, levercirrose) (Hawkins 2007).

Behandeling

De Stichting Werkgroep Antibioticabeleid (SWAB Stichting Werkgroep Antibioticabeleid (Stichting Werkgroep Antibioticabeleid )) adviseert om mild verlopende shigellose bij immuuncompetente personen niet te behandelen. Antibiotische behandeling van personen met matig ernstige tot ernstige Shigella dysenterie levert waarschijnlijk gezondheidswinst op, met name op de duur van de diarree. Shigella-resistentie neemt wereldwijd toe en in Nederland laten vooral isolaten die circuleren bij MSM multiresistentie zien, met ongevoeligheid voor ciprofloxacine, azitromycine en derde-generatie cefalosporines. De SWAB adviseert om empirisch te behandelen met azitromycine of ceftriaxon en om ciprofloxacine alleen te gebruiken bij gebleken gevoeligheid. Verder wordt geadviseerd om immuungecompromitteerde personen altijd te behandelen.

Voor uitgebreide informatie over de behandeling zie de SWAB-richtlijn Antimicrobiële therapie voor acute infectieuze diarree.

Diagnostiek

Zie ook Diagnostisch Vademecum Shigella.

Microbiologische diagnostiek

Het genoom van Shigella spp. verschilt niet meer van Escherichia coli dan de variatie tussen verschillende isolaten binnen het species E. coli zelf. Shigella is in feite een subsoort van E. coli. Entero-invasieve E. coli (EIEC) zijn E. coli-soorten die dezelfde ziekte kunnen veroorzaken als Shigella en die ook genetisch nauw verwant zijn, maar biochemisch zijn EIEC niet als Shigella classificeerbaar (Hornick 1971, van den Beld 2019a). Het voor Shigella spp. en EIEC unieke ipaH-gen wordt gebruikt om ze moleculair te detecteren en te onderscheiden van andere E. coli-soorten (Hale 1991, Halimeh 2021, van den Beld 2019a).

Shigella spp. werden voorheen alleen gedetecteerd door middel van een feceskweek. Maar isolatie van Shigella met kweek uit ontlasting is lastiger dan bijvoorbeeld Salmonella. Daarom is de kans op fout-negatieve kweek relatief groot. Kweek van EIEC is nog moeilijker, omdat deze soort biochemisch niet te onderscheiden is van andere E. coli-soorten. 

De gevoeligheid van de Shigella/EIEC-detectie in feces is tussen 2008 en 2018 fors toegenomen met de overgang op PCR-diagnostiek bij gastro-enteritis door de meeste medisch microbiologische laboratoria in Nederland. De Shigella-/EIEC-PCR is gericht op het ipaH-gen. Als de Shigella-/EIEC-PCR positief is, wordt vervolgens Shigella-kweek ingezet. De PCR dient hierbij als (zeer sensitief) screeningsinstrument. Alleen bij positieve ‘voorscreening’ heeft het zin om de meer arbeidsintensieve, en minder gevoelige kweek toe te passen. 

De ervaring leert dat uit slechts ongeveer een derde van de Shigella/EIEC-PCR positieve monsters ook een Shigella spp. gekweekt kan worden. Dat lukt vooral bij monsters met een relatief hoge load van het ipaH-gen (lage Ct-waarde in de real-time PCR). Maar ook bij een hoge ipaH-load zijn niet alle monsters positief in de kweek omdat de Shigella niet meer levensvatbaar is door opslag van de feces of het in een deel van de gevallen niet om een Shigella- maar EIEC-infectie gaat. De meeste laboratoria kweken geen EIEC. Moleculaire voorscreening van feces verhoogt wel de kweekopbrengst van Shigella spp. omdat in de kweek van PCR-positieve monsters gerichter naar Shigella gezocht wordt (de Boer 2010).

De kweek van Shigella spp. maakt gebruik van specifieke biochemische eigenschappen van deze soort. Voor de kweek worden agar-voedingsbodems gebruikt die zowel selectief als electief zijn. De selectiviteit onderdrukt de groei van andere bacteriën en de electieve eigenschap van de agar zorgt dat Shigella-kolonies herkenbaar zijn door hun specifieke biochemische omzetting van de agar rond de kolonie. Hoewel tegenwoordig in de meeste laboratoria identificatie van bacteriën plaatsvindt door middel van een MALDI-ToF MS-machine, is deze niet goed in staat om Shigella betrouwbaar van E. coli te onderscheiden. Daarom wordt voor Shigella-identificatie nog steeds een combinatie van biochemische omzettingen en agglutinatie met specifieke antisera gebruikt. Gebruik van uitsluitend serologische technieken bij verdachte kolonies kan tot fouten leiden vanwege kruisreacties met Escherichia spp. of Plesiomonas shigelloides.

Slechts enkele laboratoria zijn gespecialiseerd in het kweken van EIEC. Ook zij maken daarvoor gebruik van zowel selectieve als electieve agars. Kweek wordt alleen ingezet bij monsters die al van tevoren positief waren in de PCR gericht op het ipaH-gen. Als op de voedingsbodems verdachte groei zichtbaar is, wordt met opeenvolgende PCR-stappen de EIEC uit deze groei geselecteerd. Als uiteindelijk een EIEC in reinkweek is gebracht, kan de stam vervolgens voor serotypering worden aangeboden.

De PCR is zeer gevoelig en blijft dat ook in geval van materialen die suboptimaal zijn voor kweek. De opbrengst van de feceskweek is lager bij een lagere load van de bacterie, zoals wanneer de patiënt opknapt en de diarree vermindert. De opbrengst wordt ook geleidelijk minder (en de kans op fout-negatieve kweek groter) als het fecesmonster lang onderweg is. Inzetten van de kweek meer dan 3 dagen na bemonstering maakt de kans op een positieve kweek klein. Rectal swabbing geeft een lagere kweekopbrengst dan feceskweek en moet alleen worden gebruikt als het onmogelijk is ontlasting te verkrijgen.

Alle microbiologische laboratoria in Nederland kunnen Shigella spp. kweken en deze betrouwbaar determineren. Slechts enkele laboratoria kweken ook EIEC. Voor aanvullende typering met whole genome sequencing kunnen Shigella/EIEC worden opgestuurd naar het RIVM. Dit kan voor epidemiologisch onderzoek en bij uitbraken van belang zijn. Begin 2022 zijn Nederlandse laboratoria gevraagd alle gekweekte Shigella spp. naar het RIVM te sturen ten behoeve van de landelijke surveillance van shigellose.

Typering voor bron- en contactonderzoek

Niet van toepassing.

Niet-microbiologische diagnostiek

Niet van toepassing.

Preventie

Immunisatie

Actieve of passieve immunisatie: geen.

Algemene preventieve maatregelen

Alle algemene adviezen zijn gericht op het (zoveel mogelijk) voorkómen van transmissie van fecaal-oraal overgedragen infecties.

Bij voedselbereiding, al dan niet professioneel:

  • Pas handhygiëne toe op de juiste wijze:
    • met stromend water en zeep;
    • daarna goed drogen.
  • Pas handhygiëne toe op de juiste momenten:
    • na toiletgebruik;
    • vóór het bereiden van eten.
  • Volg een hygiënische werkwijze.

In settings waar ongemerkt besmettelijke personen kunnen vóórkomen (zoals kinderopvang en basisscholen):

Voor reizigers naar endemische gebieden:

Seksueel:

Reiniging, desinfectie en sterilisatie

Conform de LCI-richtlijn Reiniging, desinfectie en sterilisatie in de openbare gezondheidszorg.

Maatregelen

Meldingsplicht

Shigellose is een meldingsplichtige ziekte groep B2. Artsen en hoofden van laboratoria moeten een bevestigd geval van shigellose binnen 1 werkdag melden aan de GGD. 

De GGD meldt dit anoniem conform de Wet publieke gezondheid binnen 3 dagen aan het CIb Centrum Infectieziektebestrijding (onderdeel van het RIVM) (Centrum Infectieziektebestrijding (onderdeel van het RIVM)) en levert gegevens voor de landelijke surveillance van meldingsplichtige ziekten.

Meldingscriteria

1. Elk persoon met een positieve kweek op Shigella in het laboratorium

of

2. Elk persoon met ten minste 1 van de volgende 4 symptomen:

  • diarree
  • koorts
  • overgeven
  • buikpijn

in combinatie met:

  • recent (< 2 weken) contact met een persoon bij wie de infectie met kweek is bevestigd.

Inschakelen van andere instanties

  • Schakel de Nederlandse Voedsel- en Warenautoriteit in bij een uitbraak van shigellose die (mogelijk) veroorzaakt wordt door voedsel.
  • Waarschuw de deskundige infectiepreventie en bedrijfsarts van een zorginstelling in geval van een Shigella/EIEC-infectie bij een medewerker van die instelling.

Bron- en contactonderzoek

Bronopsporing

Bronopsporing is zowel bij solitaire gevallen als bij uitbraken van belang. Ga hierbij altijd na of de index:

  • (recent) in het buitenland is geweest;
  • (seksueel) contact heeft gehad met iemand met diarreeklachten (al dan niet bekende shigellose).

Ga bij meerdere gevallen/een cluster na of ze ziek kunnen zijn geworden na het gezamenlijk nuttigen van (mogelijk besmet) voedsel.

Contactonderzoek

Contactonderzoek door middel van fecesonderzoek wordt bij onderstaande huisgenoten of daarmee vergelijkbare contacten, en sekspartners geadviseerd:

Contacten met klachten passend bij shigellose die werken in de:

  • levensmiddelensector
  • gezondheidszorg met directe verzorging van patiënten
  • gezondheidszorg met voedselbereiding voor patiënten
  • kinderdagopvang (0-4 jaar)

Fecesonderzoek wordt ook geadviseerd voor immuungecompromitteerde contacten die recent hersteld zijn én werkzaam zijn in de hierboven genoemde sectoren.

Hiernaast wordt geadviseerd onderstaande huisgenoten of daarmee vergelijkbare contacten te inventariseren: 

  • kinderen met klachten passend bij shigellose die naar de kinderopvang (inclusief buitenschoolse opvang) of basisschool (groep 1 t/m 8) gaan.

Het contactonderzoek kan helpen om te bepalen of deze contacten geweerd moeten worden van werk, opvang of basisschool. Voor onderbouwing van het contactonderzoek, zie de Onderbouwing.

Maatregelen ten aanzien van index, contacten en bron

Isolatie van iemand met shigellose is bij een setting buiten het ziekenhuis of verpleeghuis niet noodzakelijk. Wel dienen hygiëneadviezen gegeven te worden aan de index, alle huisgenoten of daarmee vergelijkbare contacten, en sekspartners. Hoewel de minimale infectieuze dosis van Shigella spp. klein is en overdracht van mens op mens frequent voorkomt, kunnen eenvoudige hygiënemaatregelen zeer effectief zijn om verspreiding van de bacterie te voorkomen.

Zie voor de te adviseren (hygiëne)maatregelen (zowel in de gezinssituatie als in de extramurale setting) en voor adviezen ter preventie van seksuele overdracht, de LCI-richtlijn Maatregelen ter voorkoming van fecaal-orale overdracht. Aanvullend wordt geadviseerd af te zien van zwemmen en van het gebruik van jacuzzi’s en sauna bij diarree en ook in de eerste week na het stoppen van de diarree (UKHSA 2023).

  • Gezinssituatie. Alle hygiënemaatregelen dienen te worden voortgezet tot minimaal eenmaal de maximale incubatietijd na afloop van de klachten (dit is 1 week).
  • Extramurale setting. Alle hygiënemaatregelen dienen te worden voortgezet tot minimaal tweemaal de maximale incubatietijd (dus in totaal 2 weken) na het ziek worden van de laatste persoon. Soms zijn, afhankelijk van de setting, nog aanvullende maatregelen noodzakelijk. Bijvoorbeeld een gerichte behandeling met antibiotica (niet alleen als behandeling van een infectie, maar ook om bronnen te elimineren) of geen uitwisseling van personeelsleden tussen verschillende groepen. Of dergelijke aanvullende maatregelen nodig zijn, is ter beoordeling van de GGD op basis van (het verloop van) een concrete situatie.
  • Seksueel contact. Het advies is om geen seksueel contact te hebben tijdens de diarreeklachten. De hygiënemaatregelen ter voorkoming van seksuele transmissie zoals beschreven in Maatregelen ter voorkoming van fecaal-orale overdracht gelden altijd, ongeacht of er diarree is. Specifiek voor shigellose wordt aanvullend op dit document geadviseerd om 7 dagen na herstel van symptomen geen seksueel contact te hebben en 4 weken geen ano-oraal contact (ECDC 2023).

Bacteriologische nacontrole

Controle van bacteriologisch bevestigde gevallen, met als oogmerk na te gaan of zij nog besmettelijk zijn, is doorgaans niet nodig. In de gevallen dat dit wel wordt geadviseerd, is dat altijd gekoppeld aan wering.

Postexpositieprofylaxe

Geen.

Wering van werk, school, kinderdagverblijf of consultatiebureau

De volgende personen moeten geweerd worden tot herstel van diarree:

  • kinderen met klachten passend bij shigellose* (index of symptomatische contacten) die naar de kinderopvang (inclusief buitenschoolse opvang) of basisschool (groep 1 t/m 8) gaan. In het geval van kinderen tot 6 jaar dienen de locaties waar zij heen gaan (kinderdagopvang, basisschool groep 1 en 2 incl. bso) het advies te krijgen extra alert te zijn op hygiënemaatregelen en het eventueel optreden van nieuwe gevallen tot een week na herstel van diarree van het kind.
  • personen met klachten passend bij shigellose (index of symptomatische contacten) die werken in de levensmiddelensector, gezondheidszorg met directe verzorging van patiënten of voedselbereiding voor patiënten, of in de kinderdagopvang (0-4 jaar).

*Bij aanhoudende klachten kan overwogen worden wering eerder op te heffen. De grens wat betreft de maatregelen voor wering van kinderen berust in feite op de mate waarin hygiëne kan worden nageleefd (meestal bij kinderen vanaf groep 3 of door de verzorger van de baby op de kinderdagopvang). Neem hierin ook de eventuele kwetsbaarheid van de groep, de noodzaak voor het kind om de kinderopvang of basisschool te bezoeken en de belasting van de thuissituatie mee.

De volgende personen moeten geweerd worden tot de PCR eenmaal negatief is, of eenmaal een negatieve kweek na een positieve PCR (afgenomen ten minste 48 uur na het beëindigen van eventuele antibiotische therapie): 

  • immuungecompromitteerde personen (symptomatisch danwel recent hersteld) die werken in de levensmiddelensector, gezondheidszorg met directe verzorging van patiënten of met voedselbereiding voor patiënten, of kinderdagopvang (0-4 jaar).

Voor onderbouwing van de adviezen zie de Onderbouwing.

Voor meer informatie, ook voor aanvullende adviezen over sekswerkers, zie Wering van werk.

Arbeidsrelevante aanvullingen

Deze aanvullingen zijn geschreven voor en door bedrijfsartsen en beschrijven de preventieve maatregelen om het oplopen van infectieziekten tijdens werk te voorkomen (werknemer als risicoloper) en de maatregelen/aanpassingen die genomen kunnen worden bij vaststelling van de infectieziekte bij de werknemer (werknemer als risicovormer). Zie ook Maatregelen bij het werken met biologische agentia (Arboportaal).

Ziekteverschijnselen in relatie tot arbeid

De mate van ziekteverschijnselen (zie Ziekteverschijnselen) bij infecties met Shigella/EIEC bepalen de mate en duur van beperkingen in het werk. Er zijn wel werkzaamheden die met een symptomatische Shigella/EIEC niet mogen worden verricht (EG 2004); zie Wering van werk. 

Arbeidsgerelateerde risicogroepen

De volgende personen lopen beroepsmatig risico op infectie:

  • werknemers die beroepsmatig reizen of uitgezonden worden naar endemische gebieden;
  • werknemers die werken:
    • in laboratoria;
    • in de gezondheidszorg;
    • in de voedselbereiding en -bewerking;
    • in de kinderopvang;
    • in de waterzuivering;
    • in de vluchtelingenopvang.
  • sekswerkers (Singh 2009, White 2024, Haagsma 2012, Poopedi 2023).

Minder frequent voorkomend, maar wel beschreven is het beroepsmatig risico van verzorgers van (niet-humane) primaten (Kennedy 1993).

Medewerkers betrokken bij voedselbereiding, sekswerkers en cliënten-/patiëntenzorg kunnen als risicovormer verspreiding van infectie veroorzaken (zie Wering van werk).

Werknemers met verhoogde kans op ernstig beloop

Oudere werknemers en werknemers met onderliggend lijden (zie Verhoogde kans op ernstig beloop) hebben een verhoogd risico op ernstig beloop.

Preventieve maatregelen op het werk

Volgens het Arbeidsomstandighedenbesluit moet een werkgever als onderdeel van de Risico-inventarisatie en -evaluatie de blootstelling aan biologische agentia beoordelen en hier voorlichting over geven en toezicht op bescherming houden (Overheid 2020). Bij het nemen van maatregelen om risico’s te verlagen, wordt de arbeidshygiënische strategie gevolgd (Arbeidsomstandighedenbesluit art. 4.87). De werknemer moet hierbij worden voorgelicht over de wijze van transmissie (fecaal-oraal), het belang van hygiënemaatregelen en juiste toepassing van eventuele sectorafhankelijke, door werkgever verstrekte, persoonlijke beschermingsmiddelen (zie Algemene preventieve maatregelen). De persoonlijke beschermingsmiddelen spelen met name een rol in branches waar met besmet/verontreinigd materiaal wordt gewerkt.  

Maatregelen op werk

Risicoklasse en maatregelen

Voor werknemers is van belang dat S. dysenteriae serotype 1 onder risico klasse 3 van de biologische agentia vallen (EG 2000). Als werknemers blootgesteld kunnen worden aan biologische agentia van deze categorie, is de werkgever verplicht een register bij te houden, waarin verrichtte werkzaamheden en blootstelling wordt vastgelegd (Arbobesluit artikel 4.90). Dit register moet ten minste tien jaar na de laatste blootstelling bewaard worden. De bedrijfsarts of arbodienst kunnen de werkgever hierin bijstaan. De andere Shigella spp. vallen onder biologische agentia klasse 2, hiervoor geldt deze registratie niet.

Melden als beroepsziekte

Indien de ziekte (waarschijnlijk) is opgelopen tijdens de beroepsuitoefening moet dit worden gemeld bij het Nederlands Centrum voor Beroepsziekten (NCvB Nederlands Centrum voor Beroepsziekten (Nederlands Centrum voor Beroepsziekten )). In de NCvB-database zijn vanaf 2014 tot en met juli 2024 12 meldingen van shigellose gedaan. Het merendeel betreft cabinepersoneel van vliegtuigen, 1 melding was afkomstig uit een verzorgingstehuis en 1 melding uit een medisch diagnostisch laboratorium. Dit is naar verwachting een onderschatting van het werkelijke aantal gevallen. Het NCvB heeft te maken met onderrapportage. Daarnaast bestaat er ten aanzien van shigellose in het algemeen onderrapportage (Haagsma 2013).

Wering van werk

Werknemers met klachten passend bij shigellose* (zie Ziekteverschijnselen) die in de levensmiddelensector, gezondheidszorg met directe verzorging van patiënten of met  voedselbereiding voor patiënten, of kinderdagopvang (0-4 jaar) werken, moeten geweerd worden van hun zorgtaken en betrokkenheid bij voedselbereiding tot klinisch herstel. Ook sekswerkers dienen te worden geweerd van seksuele dienstverlening. Bij hen geldt dit advies tot 7 dagen na herstel van symptomen (ECDC European Centre for Disease Prevention and Control (European Centre for Disease Prevention and Control ) 2023).

Voor immuungecompromitteerde werknemers in deze sectoren dient de wering te worden gecontinueerd tot de PCR eenmaal negatief is, of eenmaal een negatieve kweek na een positieve PCR (afgenomen ten minste 48 uur na het beëindigen van eventuele antibiotische therapie).

Voor zover ziekteverschijnselen en arbeidsomstandigheden dit toelaten, kunnen (in overleg met de bedrijfsarts) vervangende werkzaamheden worden aangeboden zonder zorgtaken of taken gerelateerd aan voedselverstrekking of -bereiding of seksuele handelingen. Bij aanhoudende symptomen kan een feceskweek worden overwogen om onderscheid te maken tussen actieve infectie en postinfectieuze klachten.

*Ook bij een negatieve kweek van een symptomatisch contact (gezinscontact of daarmee vergelijkbaar contact, danwel sekspartner) werkzaam in de genoemde sectoren moet wering/werkaanpassing geadviseerd worden. Dit wegens een hoge voorafkans op shigellose en een beperkte sensitiviteit van de kweek. Zie voor onderbouwing voor het inzetten van fecesdiagnostiek de overwegingen onder uitgangsvraag 2 in de Onderbouwingsbijlage. 

Literatuur

  • Agha B, Goldberg MB. Shigella infection: Epidemiology, clinical manifestations, and diagnosis. 2023. 
  • Angulo FJ, Swerdlow DL. Bacterial enteric infections in persons infected with human immunodeficiency virus. Clin Infect Dis. 1995;21 Suppl 1:S84-93. https://doi.org/10.1093/clinids/21.supplement_1.s84
  • Artieda J, Manterola JM, Tolosa E, Moreno B, Alustiza J, Astigarraga U, et al. [Shigella sonnei outbreak in a school in Northern Spain]. Enferm Infecc Microbiol Clin. 2015;33(3):145-8. https://doi.org/10.1016/j.eimc.2014.02.024 (Brote de Shigella sonnei en un centro escolar de Gipuzkoa). 
  • Arvelo W, Hinkle CJ, Nguyen TA, Weiser T, Steinmuller N, Khan F, et al. Transmission risk factors and treatment of pediatric shigellosis during a large daycare center-associated outbreak of multidrug resistant Shigella sonnei: implications for the management of shigellosis outbreaks among children. Pediatr Infect Dis J. 2009;28(11):976-80. https://doi.org/10.1097/INF.0b013e3181a76eab.
  • Bennish ML. Potentially lethal complications of shigellosis. Rev Infect Dis. 1991;13 Suppl 4:S319-24. https://doi.org/10.1093/clinids/13.supplement_4.s319.
  • Bennish ML, Khan WA, Begum M, Bridges EA, Ahmed S, Saha D, et al. Low risk of hemolytic uremic syndrome after early effective antimicrobial therapy for Shigella dysenteriae type 1 infection in Bangladesh. Clin Infect Dis. 2006;42(3):356-62. https://doi.org/10.1086/499236.
  • Boveé L, Whelan J, Sonder GJ, van Dam AP, van den Hoek A. Risk factors for secondary transmission of Shigella infection within households: implications for current prevention policy. BMC Infect Dis. 2012;12:347. https://doi.org/10.1186/1471-2334-12-347.
  • Braam JF, Bruisten SM, Hoogeland M, de Vries HJC, Schim van der Loeff MF, van Dam AP. Shigella is common in symptomatic and asymptomatic men who have sex with men visiting a sexual health clinic in Amsterdam. Sex Transm Infect. 2022;98(8):564-9. https://doi.org/10.1136/sextrans-2021-055274
  • Butler T. Haemolytic uraemic syndrome during shigellosis. Trans R Soc Trop Med Hyg. 2012;106(7):395-9. https://doi.org/10.1016/j.trstmh.2012.04.001.
  • Caruso E, Wright ER, Respress ET, Evener SL, Jacobson K, Bowen A, et al. Shigellosis Among Gay and Bisexual Men: A Qualitative Assessment to Examine Knowledge, Attitudes, and Practices. Sex Transm Dis. 2020;47(9):596-601. https://doi.org/10.1097/olq.0000000000001220 
  • CDC Centers for Disease Control and Prevention (Centers for Disease Control and Prevention). Outbreak of gastroenteritis associated with an interactive water fountain at a beachside park--Florida, 1999. MMWR Morb Mortal Wkly Rep. 2000;49(25):565-8.
  • Chai SJ, Gu W, O'Connor KA, Richardson LC, Tauxe RV. Incubation periods of enteric illnesses in foodborne outbreaks, United States, 1998-2013. Epidemiol Infect. 2019;147:e285. https://doi.org/10.1017/s0950268819001651.
  • Charles H, Prochazka M, Thorley K, Crewdson A, Greig DR, Jenkins C, et al. Outbreak of sexually transmitted, extensively drug-resistant Shigella sonnei in the UK, 2021-22: a descriptive epidemiological study. Lancet Infect Dis. 2022;22(10):1503-10. https://doi.org/10.1016/s1473-3099(22)00370-x.
  • Christie A. Infectious diseases. Edinburgh: Churchill Livingstone; 1987.
  • Cohen D, Green M, Block C, Slepon R, Ambar R, Wasserman SS, et al. Reduction of transmission of shigellosis by control of houseflies (Musca domestica). Lancet. 1991;337(8748):993-7. https://doi.org/10.1016/0140-6736(91)92657-n.
  • Davies NE, Karstaedt AS. Shigella bacteraemia over a decade in Soweto, South Africa. Trans R Soc Trop Med Hyg. 2008;102(12):1269-73. https://doi.org/10.1016/j.trstmh.2008.04.037.
  • Davis H, Taylor JP, Perdue JN, Stelma GN, Jr., Humphreys JM, Jr., Rowntree R, 3rd, et al. A shigellosis outbreak traced to commercially distributed shredded lettuce. Am J Epidemiol. 1988;128(6):1312-21. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.aje.a115084.
  • de Boer RF, Ott A, Kesztyüs B, Kooistra-Smid AM. Improved detection of five major gastrointestinal pathogens by use of a molecular screening approach. J Clin Microbiol. 2010;48(11):4140-6. https://doi.org/10.1128/jcm.01124-10.
  • Dunn RA, Hall WN, Altamirano JV, Dietrich SE, Robinson-Dunn B, Johnson DR. Outbreak of Shigella flexneri linked to salad prepared at a central commissary in Michigan. Public Health Rep. 1995;110(5):580-6.
  • DuPont H, Okhuysen P. Bacillary Dysentery.  Mandell, Douglas, and Bennett's Principles and Practice of Infectious Diseases - Electronic: Elsevier - OHCE; 2019. p. 2737-42.
  • DuPont HL, Levine MM, Hornick RB, Formal SB. Inoculum size in shigellosis and implications for expected mode of transmission. J Infect Dis. 1989;159(6):1126-8. https://doi.org/10.1093/infdis/159.6.1126.
  • ECDC European Centre for Disease Prevention and Control (European Centre for Disease Prevention and Control ). Rapid risk assessment: Increase in extensively-drug resistant Shigella sonnei infections in men who have sex with men in the EU Europese unie (Europese unie)/EEA and the UK. 2022. Beschikbaar via: https://www.ecdc.europa.eu/en/publications-data/rapid-risk-assessment-increase-extensively-drug-resistant-shigella-sonnei.
  • ECDC. Spread of multidrug-resistant Shigella in EU/EEA among gay, bisexual and other men who have sex with men - Epidemiological update 2023. updated 18-07-2023. Beschikbaar via: Spread of multidrug-resistant Shigella in EU/EEA among gay, bisexual and other men who have sex with men (ECDC). Geraadpleegd op 01-11-2024.
  • ECDC. Shigellosis Annual Epidemiological Report for 2022. 2024. Beschikbaar via: https://www.ecdc.europa.eu/sites/default/files/documents/SHIG_AER_2022_Report.pdf.
  • EG. Verordening nr. 852/2004 van het Europees Parlement en de Raad van 29 april 2004 inzake levensmiddelenhygiëne. 2004. Beschikbaar via: https://eur-lex.europa.eu/LexUriServ/LexUriServ.do?uri=CONSLEG:2004R0852:20090420:nl:PDF().
  • Evans A, Brachman P. Bacterial infections in humans. New York: Plenum Medical; 1998.
  • Farag TH, Faruque AS, Wu Y, Das SK, Hossain A, Ahmed S, et al. Housefly population density correlates with shigellosis among children in Mirzapur, Bangladesh: a time series analysis. PLoS Negl Trop Dis. 2013;7(6):e2280. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0002280.
  • Garcia-Fulgueiras A, Sánchez S, Guillén JJ, Marsilla B, Aladueña A, Navarro C. A large outbreak of Shigella sonnei gastroenteritis associated with consumption of fresh pasteurised milk cheese. Eur J Epidemiol. 2001;17(6):533-8. https://doi.org/10.1023/a:1014504305666.
  • Godoy P, Bartolomé R, Torres J, Espinet L, Escobar A, Nuin C, et al. [Waterborne outbreak of Shigella sonnei caused by consumption of public supply water]. Gac Sanit. 2011;25(5):363-7. https://doi.org/10.1016/j.gaceta.2011.04.012 (Brote de gastroenteritis por el consumo de agua de suministro público causado por Shigella sonnei).
  • Guzman-Herrador BR, Nilsen E, Cudjoe KS, Jensvoll L, Kvamme JM, Lindegård Aanstad A, et al. A Shigella sonnei outbreak traced to imported basil--the importance of good typing tools and produce traceability systems, Norway, 2011. Euro Surveill. 2013;18(49). https://doi.org/10.2807/1560-7917.es2013.18.49.20650.
  • Haagsma JA, Geenen PL, Ethelberg S, Fetsch A, Hansdotter F, Jansen A, et al. Community incidence of pathogen-specific gastroenteritis: reconstructing the surveillance pyramid for seven pathogens in seven European Union member states. Epidemiol Infect. 2013;141(8):1625-39. https://doi.org/10.1017/s0950268812002166.
  • Hale TL. Genetic basis of virulence in Shigella species. Microbiol Rev. 1991;55(2):206-24. https://doi.org/10.1128/mr.55.2.206-224.1991.
  • Halimeh FB, Rafei R, Osman M, Kassem, II, Diene SM, Dabboussi F, et al. Historical, current, and emerging tools for identification and serotyping of Shigella. Braz J Microbiol. 2021;52(4):2043-55. https://doi.org/10.1007/s42770-021-00573-5.
  • Hawkins C, Taiwo B, Bolon M, Julka K, Adewole A, Stosor V. Shigella sonnei bacteremia: two adult cases and review of the literature. Scand J Infect Dis. 2007;39(2):170-3. https://doi.org/10.1080/00365540600786580.
  • Hines JZ, Jagger MA, Jeanne TL, West N, Winquist A, Robinson BF, et al. Heavy precipitation as a risk factor for shigellosis among homeless persons during an outbreak - Oregon, 2015-2016. J Infect. 2018;76(3):280-5. https://doi.org/10.1016/j.jinf.2017.11.010.
  • Hornick RB, DuPont HL, Music SI, Snyder MJ, Libonati JP. Investigations into the pathogenesis of diarrheal diseases. Trans Am Clin Climatol Assoc. 1971;82:141-7.
  • Jenkins C, Griffith P, Hoban A, Brown C, Garner J, Bardsley M, et al. Foodborne Outbreak of Extended Spectrum Beta-lactamase Producing Shigella sonnei Associated with Contaminated Spring Onions in the United Kingdom. J Food Prot. 2023;86(6):100074. https://doi.org/10.1016/j.jfp.2023.100074.
  • Kapperud G, Rørvik LM, Hasseltvedt V, Høiby EA, Iversen BG, Staveland K, et al. Outbreak of Shigella sonnei infection traced to imported iceberg lettuce. J Clin Microbiol. 1995;33(3):609-14. https://doi.org/10.1128/jcm.33.3.609-614.1995.
  • Kato H, Yahata Y, Hori Y, Fujita K, Ooura N, Kido T, et al. A shigellosis outbreak associated with a sports festival at a kindergarten in Kitakyushu City, Japan. J Infect Chemother. 2020;26(11):1146-51. https://doi.org/10.1016/j.jiac.2020.06.005.
  • Khan WA, Griffiths JK, Bennish ML. Gastrointestinal and extra-intestinal manifestations of childhood shigellosis in a region where all four species of Shigella are endemic. PLoS One. 2013;8(5):e64097. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0064097.
  • Kotloff KL, Riddle MS, Platts-Mills JA, Pavlinac P, Zaidi AKM. Shigellosis. Lancet. 2018;391(10122):801-12. https://doi.org/10.1016/s0140-6736(17)33296-8.
  • Lederer I, Much P, Allerberger F, Voracek T, Vielgrader H. Outbreak of shigellosis in the Vienna Zoo affecting human and non-human primates. Int J Infect Dis. 2005;9(5):290-1. https://doi.org/10.1016/j.ijid.2004.11.003.
  • Lewis HC, Ethelberg S, Olsen KE, Nielsen EM, Lisby M, Madsen SB, et al. Outbreaks of Shigella sonnei infections in Denmark and Australia linked to consumption of imported raw baby corn. Epidemiol Infect. 2009;137(3):326-34. https://doi.org/10.1017/s0950268808001829.
  • Liu J, Platts-Mills JA, Juma J, Kabir F, Nkeze J, Okoi C, et al. Use of quantitative molecular diagnostic methods to identify causes of diarrhoea in children: a reanalysis of the GEMS case-control study. The Lancet. 2016;388(10051):1291-301. https://doi.org/https://doi.org/10.1016/S0140-6736(16)31529-X.
  • Martin T, Habbick BF, Nyssen J. Shigellosis with bacteremia: a report of two cases and a review of the literature. Pediatr Infect Dis. 1983;2(1):21-6.
  • Mitchell H, Hughes G. Recent epidemiology of sexually transmissible enteric infections in men who have sex with men. Curr Opin Infect Dis. 2018;31(1):50-6. https://doi.org/10.1097/qco.0000000000000423.
  • Murti M, Louie K, Bigham M, Hoang LM. Outbreak of Shigellosis in a Homeless Shelter With Healthcare Worker Transmission-British Columbia, April 2015. Infect Control Hosp Epidemiol. 2015;36(11):1372-3. https://doi.org/10.1017/ice.2015.211.
  • O'Brien S, Garvey P, Baker K, Brennan M, Cormican M, Cuddihy J, et al. Investigation of a foodborne outbreak of Shigella sonnei in Ireland and Northern Ireland, December 2016: the benefits of cross-border collaboration and commercial sales data. Public Health. 2020;182:19-25. https://doi.org/10.1016/j.puhe.2020.01.008.
  • Overheid. Arbeidsomstandighedenbesluit: Artikel 4.84. Biologische agentia, celculturen en micro-organismen. 2020. Beschikbaar via: Biologische agentia in de wet | Arboportaal.
  • Pijnacker R, Friesema IHM, Franz E, van Pelt W. Trends van shigellosemeldingen in Nederland, 1988-2015 /IB 04-2017. 2017. Beschikbaar via: Trends van shigellosemeldingen in Nederland, 1988-2015 /IB 04-2017 | RIVM.
  • Reeve G, Martin DL, Pappas J, Thompson RE, Greene KD. An outbreak of shigellosis associated with the consumption of raw oysters. N Engl J Med. 1989;321(4):224-7. https://doi.org/10.1056/nejm198907273210404.
  • Rew V, Mook P, Trienekens S, Baker KS, Dallman TJ, Jenkins C, et al. Whole-genome sequencing revealed concurrent outbreaks of shigellosis in the English Orthodox Jewish Community caused by multiple importations of Shigella sonnei from Israel. Microb Genom. 2018;4(3). https://doi.org/10.1099/mgen.0.000170.
  • Richardson D, Devlin J, Fitzpatrick C, Pinto-Sander N. Sexually transmitted Shigella flexneri and Shigella sonnei in men who have sex with men. Sex Transm Infect. 2021;97(3):244. https://doi.org/10.1136/sextrans-2020-054589.
  • RIVM Rijksinstituut voor Volksgezondheid en Milieu (Rijksinstituut voor Volksgezondheid en Milieu ). Eindrapport regioproject Shigella Fecesonderzoek. 2019. Beschikbaar via: Eindrapport regioproject Shigella Fecesonderzoek | RIVM.
  • RIVM. Surveillance van enterale infecties en zoönosen. Jaarrapportage 2022.; 2023. Beschikbaar via: Surveillance van enterale infecties en zoönosen Jaarrapportage 2022.
  • Simmons J, Gibson S. Chapter 2 - Bacterial and Mycotic Diseases of Nonhuman Primates. In: Abee CR, Mansfield K, Tardif S, Morris T, editors. Nonhuman Primates in Biomedical Research (Second Edition). Boston: Academic Press; 2012. p. 105-72.
  • Simms I, Field N, Jenkins C, Childs T, Gilbart VL, Dallman TJ, et al. Intensified shigellosis epidemic associated with sexual transmission in men who have sex with men--Shigella flexneri and S. sonnei in England, 2004 to end of February 2015. Euro Surveill. 2015;20(15). https://doi.org/10.2807/1560-7917.es2015.20.15.21097.
  • Simon DG, Kaslow RA, Rosenbaum J, Kaye RL, Calin A. Reiter's syndrome following epidemic shigellosis. J Rheumatol. 1981;8(6):969-73. 
  • Struelens MJ, Patte D, Kabir I, Salam A, Nath SK, Butler T. Shigella septicemia: prevalence, presentation, risk factors, and outcome. J Infect Dis. 1985;152(4):784-90. https://doi.org/10.1093/infdis/152.4.784.
  • Strysko J, Fialkowski V, Marsh Z, Wadhwa A, Collins J, Gharpure R, et al. Notes from the Field: Outbreak of Multidrug-Resistant Shigella sonnei Infections in a Retirement Community - Vermont, October-November 2018. MMWR Morb Mortal Wkly Rep. 2019;68(17):405-6. https://doi.org/10.15585/mmwr.mm6817a5.
  • Sykes JE. 67 - Miscellaneous Enteric Bacterial Infections. In: Sykes JE, editor. Greene's Infectious Diseases of the Dog and Cat (Fifth Edition). Philadelphia: W.B. Saunders; 2021. p. 797-801.
  • Terajima J, Tamura K, Hirose K, Izumiya H, Miyahara M, Konuma H, et al. A multi-prefectural outbreak of Shigella sonnei infections associated with eating oysters in Japan. Microbiol Immunol. 2004;48(1):49-52. https://doi.org/10.1111/j.1348-0421.2004.tb03486.x.
  • Thomas ME, Tillett HE. Dysentery in general practice: a study of cases and their contacts in Enfield and an epidemiological comparison with salmonellosis. J Hyg (Lond). 1973;71(2):373-89. https://doi.org/10.1017/s0022172400022828.
  • Tobin-D'Angelo M, Oosmanally N, Wilson SN, Anderson EJ, Segler S, Poventud L. Shigella Bacteremia, Georgia, USA, 2002-2012(1). Emerg Infect Dis. 2020;26(1):122-4. https://doi.org/10.3201/eid2601.181698.
  • UKHSA. Warning after rise in extremely drug-resistant Shigella 2023. updated 21-12-2023. Beschikbaar via: Warning after rise in extremely drug-resistant Shigella - GOV.UK. Geraadpleegd op 24-01-2025.
  • van den Beld M. Shigella spp. and entero-invasive Escherichia coli: diagnostics, clinical implications and impact on public health. Groningen; 2019a. Beschikbaar via: https://doi.org/10.33612/diss.101452646.
  • van den Beld MJC, Warmelink E, Friedrich AW, Reubsaet FAG, Schipper M, de Boer RF, et al. Incidence, clinical implications and impact on public health of infections with Shigella spp. and entero-invasive Escherichia coli (EIEC): results of a multicenter cross-sectional study in the Netherlands during 2016-2017. BMC Infect Dis. 2019b;19(1):1037. https://doi.org/10.1186/s12879-019-4659-y.
  • Van den Bossche A, Ceyssens PJ, Denayer S, Hammami N, van den Beld M, Dallman TJ, et al. Outbreak of Central American born Shigella sonnei in two youth camps in Belgium in the summer of 2019. Eur J Clin Microbiol Infect Dis. 2021;40(7):1573-7. https://doi.org/10.1007/s10096-021-04164-y.
  • Van Lint P, De Witte E, Ursi JP, Van Herendael B, Van Schaeren J. A screening algorithm for diagnosing bacterial gastroenteritis by real-time PCR in combination with guided culture. Diagnostic Microbiology and Infectious Disease. 2016;85(2):255-9. DOI: 10.1016/j.diagmicrobio.2016.03.017.
  • Vermaak M, Langendam M, van den Hoek J, Peerbooms P, Coutinho R. Shigellose in Amsterdam, 1991-1998: vóórkomen en resultaten van contactonderzoek. Ned Tijdschr Geneeskd. 2000;144:1688-91. 
  • WHO World Health Organization (World Health Organization ). Guidelines for the control of shigellosis, including epidemics due to Shigella dysenteriae type 1. 2005. Beschikbaar via: https://iris.who.int/bitstream/handle/10665/43252/924159330X.pdf?sequence=1&isAllowed=y.